Importancia de la dispersión de semillas por el frugívoro más grande para grandes

Oct 05, 2023

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 19086 (2022) Citar este artículo

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¿Cómo contribuyen los frugívoros de cuerpo grande a la dispersión de semillas de plantas de gran diáspora? Este estudio examinó la eficacia de la dispersión de semillas de dos especies de árboles de gran diáspora, Astrotrichilia asterotricha (AA) y Abrahamia deflexa (AD), en un bosque de Madagascar. Evalué las tasas de remoción de frutos a través de observaciones de árboles focales y factores que afectan el reclutamiento de plántulas hasta la etapa de plántula de 2 años. Confirmé lémur pardo (Eulemur fulvus) como único dispersor, removiendo 58.8% y 26.0% de frutos producidos por AA y AD. Los lémures marrones visitaron con frecuencia árboles AA de copa grande con alta densidad de frutos caídos y más árboles frutales adyacentes durante las temporadas con poca diversidad de frutos. La mayoría de las plántulas de AA fueron eliminadas por los depredadores, aunque la apertura del dosel mejoró ligeramente el establecimiento de las plántulas. Aunque las semillas de AD fueron severamente atacadas por depredadores debajo de los árboles madre, las plántulas sobrevivieron en condiciones de dispersión distantes de los árboles madre y con una baja densidad de diásporas. AD tuvo una mayor probabilidad acumulada desde la remoción de frutos hasta el reclutamiento de plántulas (6.5%) que AA (1.5%) en la primera temporada de lluvias. Este estudio aclara la importancia de la dispersión de semillas para las estrategias de reclutamiento de árboles, que varían entre diferentes combinaciones de especies de árboles y grandes frugívoros, es decir, dispersión cuantitativa para alcanzar microhábitats adecuados y dispersión cualitativa para escapar de zonas peligrosas cerca de árboles madre.

La dispersión de semillas representa una estrategia de las plantas para mejorar el éxito reproductivo, y los patrones de reclutamiento presumiblemente influyen en la dinámica de la población y la biodiversidad a nivel comunitario1, 2. La dispersión de semillas por animales se ha estudiado en detalle en los bosques tropicales, porque entre el 50 y el 90 % de las especies de plantas en estos los ecosistemas son endozoocoros1, 3. Las funciones de los agentes dispersores de semillas se han evaluado sistemáticamente de acuerdo con el concepto de eficacia del dispersor de semillas (SDE), expresado como el producto de componentes cuantitativos y cualitativos, es decir, el número de semillas dispersadas de plantas madre fructíferas y la probabilidad de supervivencia y reclutamiento de semillas/plántulas como nuevos adultos, respectivamente4. El SDE se ha evaluado principalmente por separado para el componente cuantitativo en la fase de dispersión desde la producción de frutos hasta la dispersión de semillas y el componente cualitativo en la fase posterior a la dispersión desde la deposición de semillas hasta el nuevo reclutamiento como plántulas sobrevivientes2, 5, 6. Sin embargo, la definición de SDE tiene se ha ampliado a "eficacia de dispersión de semillas", enfatizando la necesidad de evaluar la eficacia general del proceso completo de regeneración de plantas desde la dispersión de semillas hasta el establecimiento y supervivencia de las plántulas7. Como tal, estudios recientes han evaluado integralmente SDE al incorporar tanto los componentes cuantitativos como cualitativos8,9,10,11,12.

Durante la fase de dispersión, el componente cuantitativo de SDE se ha evaluado principalmente mediante la observación de la extracción de frutos de las plantas focales por parte de los animales13,14,15. Para obtener una comprensión de los mecanismos de extracción exitosa de la fruta, los investigadores han examinado factores intrínsecos (tamaño de la planta, densidad de la fruta, proporción de pulpa por fruta, etc.) y extrínsecos (fructificación de árboles vecinos, disponibilidad de fruta en el bosque, etc. )dieciséis. El examen de las estrategias de alimentación de los frugívoros ha indicado que algunas aves visitan árboles con una alta proporción de pulpa por fruto14, y que los primates y las aves extraen más frutos de los árboles con cosechas más grandes14, 17,18,19. Como componente principal de la efectividad cuantitativa, la cantidad relativa de remoción de frutos se ha evaluado principalmente mediante comparaciones entre conjuntos de dispersores de semillas15, 20. Sin embargo, para evaluar la efectividad de la dispersión en lugar de la efectividad del dispersor, es necesario evaluar la tasa de remoción de frutos de cada uno de los objetivos. taxón animal en la cantidad de producción de frutos como una evaluación cuantitativa absoluta de SDE en la fase de dispersión de las plantas focales13, 14, 16.

Durante la fase posterior a la dispersión, la probabilidad de reclutamiento de plántulas, el principal componente cualitativo de SDE, se evaluó mediante el seguimiento del destino de las semillas o plántulas, que está influenciado por la depredación, la dispersión secundaria, la enfermedad patógena y el estrés, entre otros factores ambientales21 ,22,23,24. Tal monitoreo ha indicado altas tasas de mortalidad de semillas/plántulas en sitios con altas densidades de semillas y cerca de árboles frutales conespecíficos, conocido como el efecto Janzen-Connell23, 25,26,27,28. Los estudios de monitoreo también han informado altas tasas de supervivencia y/o altas tasas de crecimiento en microhábitats de dosel abierto21, 23 y altas tasas de supervivencia a través de la dispersión secundaria24, 29, 30. Algunos estudios que han evaluado SDE multiplicando los componentes cuantitativos y cualitativos informan que la inicial los efectos de la remoción de frutos por frugívoros durante la fase de dispersión a menudo se ven obstaculizados por una mortalidad alta y heterogénea13, 31,32,33, mientras que otros han detectado efectos de frugívoros en los patrones de reclutamiento de plántulas34, 35. Por lo tanto, se requieren más estudios para una comprensión más holística de SDE.

En los últimos años, se encontraron bajas densidades de plántulas/vástagos de plantas de semillas grandes y distribución agregada alrededor de los árboles madre en bosques vacíos y medio vacíos luego de la desaparición o disminución en el número de frugívoros grandes36,37,38,39. Estos hallazgos sugieren que en redes de especies empobrecidas formadas por un fuerte mutualismo entre plantas de semillas grandes y frugívoros de cuerpo grande, un pequeño número de frugívoros clave tienen un SDE grande y proporcionan una conectividad robusta entre las fases de dispersión y post-dispersión. Esta hipótesis se probó recientemente al evaluar el SDE de primates, osos y elefantes para plantas de semillas grandes que crecían en un bosque siempreverde estacional en Tailandia8, 10, 12. Sin embargo, tales estudios solo informaron sobre un número limitado de grupos taxonómicos e involucraron pocos sitios de estudio. Además, dado que se ha propuesto el concepto de atraer e introducir frugívoros como agentes restauradores efectivos para la reforestación40,41,42, comprender el SDE de los frugívoros grandes también es un tema importante en la biología de la conservación.

Para examinar el SDE de grandes frugívoros para plantas de semillas grandes, este estudio se centró en los sistemas de dispersión de semillas en Madagascar, donde el gremio frugívoro está empobrecido de grandes dispersores de semillas de aves y mamíferos43, 44. En los ecosistemas forestales de Madagascar, el taxón frugívoro más grande, Lemuridae (masa corporal: 1,6–3,6 kg45), ha demostrado ser un dispersor de semillas muy eficaz, es decir, son capaces de dispersar grandes cantidades de semillas intactas de una variedad de especies de plantas en grandes áreas46,47,48,49,50. Además, se cree que son los únicos dispersores de semillas para plantas de semillas grandes43, 45, 48. La pérdida total o reducción de Lemuridae ha resultado en una disminución del éxito de regeneración entre las plantas de semillas grandes51 y puede causar una disminución en la superficie almacenamiento de carbono de los bosques52. Sin embargo, los SDE de Lemuridae para plantas de semillas grandes con vínculos desde la producción de frutos hasta el reclutamiento de plántulas rara vez se han examinado53. En un bosque caducifolio seco del noroeste de Madagascar, el frugívoro más grande, el lémur pardo común [Eulemur fulvus (Fig. 1), masa corporal = 1,6–2,4 kg (N = 11), Sato, datos no publicados], dispersa semillas de 70 especies de plantas, 23 de las cuales dependen de este primate para la dispersión de semillas debido al gran tamaño de sus diásporas (> 10 mm de diámetro)48. Dado que la diferencia interespecífica en las fases de dispersión y post-dispersión puede ser de importancia crítica para comprender los patrones distintivos del reclutamiento inicial de árboles54, 55, este estudio examinó los SDE del lémur pardo para dos especies de árboles de gran diáspora. Astrotrichilia asterotricha (Radlk.) Cheek (Meliaceae; en adelante AA) y Abrahamia deflexa (H. Perrier) Randrian y Lowry (Anacardiaceae; en adelante AD) comprenden las principales fuentes de fruta en la dieta de los lémures durante las estaciones seca y lluviosa, respectivamente (Fig. 1)48, 56. El hecho de que estas dos especies de árboles se encuentren en densidades moderadas en el bosque (ver "Métodos") puede ser una indicación de una regeneración efectiva de la población debido al alto SDE de los lémures marrones.

Materias de estudio. (a) El lémur pardo común (Eulemur fulvus) alimentándose en un dosel fructífero de Astrotrichilia asterotricha. (b) Frutos cubiertos con una cáscara dura y pequeñas semillas de Astrotrichilia asterotricha. ( c ) Plántula de Astrotrichilia asterotricha con cotiledones foliáceos epígeos fanerocotilares. (d) Frutos de Abrahamia deflexa. ( e ) Plántula hipogea criptocotilar de Abrahamia deflexa con cotiledones de almacenamiento de reserva.

El objetivo de este estudio fue comprender la importancia de la dispersión de semillas por parte de este gran frugívoro en las estrategias de dispersión y reclutamiento de semillas de árboles de gran diáspora al vincular las etapas de eliminación de frutos y establecimiento de plántulas. Para evaluar el alto SDE esperado de los lémures marrones, abordé las siguientes preguntas: ¿cuántas frutas extraen los lémures marrones de los árboles focales y qué características de los árboles aumentan la frecuencia de visita de los dispersores de semillas?; ¿Las condiciones de dispersión de semillas (escape de los árboles fructíferos) mejoran la probabilidad de reclutamiento de plántulas y qué factores aumentan el éxito del reclutamiento?; y ¿cuál es el significado de la dispersión de semillas por parte de los lémures marrones, como se infiere al multiplicar los componentes cuantitativos y cualitativos del SDE?

Un total de 4 especies de mamíferos y 10 especies de aves visitaron las copas de AA o el suelo del bosque debajo de la copa, y el tiempo total que estos animales pasaron en AA fue de 55 h 48 min 19 s (de 360 ​​h de observaciones de árboles focales) (Tabla complementaria S1 en línea). De estas especies de animales visitantes, las que buscaron frutos AA se limitaron a los lémures marrones y los lémures deportivos de Milne-Edwards (Lepilemur edwardsi; consulte la Tabla complementaria S1 en línea para ver el comportamiento detallado de cada especie en los árboles AA). El comportamiento alimentario de los frutos AA por parte de los lémures marrones ocupó el 69,6% del tiempo, y en su mayoría se tragaron los frutos. Aunque también registré el consumo de frutas por parte de lémures juguetones (1,7% del tiempo total que pasan los animales), nunca tragaron las frutas, sino que las escupieron debajo de la copa del árbol focal.

Seis especies de mamíferos y 7 especies de aves visitaron las copas de los árboles AD o el suelo del bosque debajo de las copas, y el tiempo total que pasaron todos los visitantes fue de 7 h 42 min 27 s (de 280 h de observaciones de árboles focales) (Tabla complementaria S2 en línea). De estos animales, solo dos especies, los lémures marrones y los lémures enanos de cola gorda (Cheirogaleus medius), buscaban frutos AD (consulte la Tabla complementaria S2 en línea). El comportamiento de alimentación de los frutos AD por parte de los lémures marrones ocupó el 39,6% del tiempo y normalmente se tragaban los frutos. Aunque los lémures enanos también pasaron un tiempo considerable alimentándose de frutos AD (30,9%), escupieron las semillas debajo de las coronas.

La representación de la frecuencia de las visitas de los lémures pardos (es decir, la frecuencia de encontrar heces de lémures pardos en las trampas de frutas cada 2 días durante el período de fructificación) y las variaciones en las características entre los árboles focales se resumen en la Tabla 1. Variables que afectan la selección de árboles por parte de los lémures pardos se evaluaron utilizando modelos lineales generalizados (GLM) con una distribución de Poisson y una función log-link. El proxy de la frecuencia de visitas fue la variable dependiente, mientras que las variables independientes incluyeron el área de copa, la densidad de frutos caídos, el peso fresco de pulpa por fruto y el número de árboles frutales adyacentes (ver "Métodos" para más detalles). La frecuencia de las visitas fue muy variable entre los árboles AA focales, y los lémures marrones visitaron con frecuencia árboles frutales con áreas de copa más grandes, densidades más altas de frutos caídos y más árboles frutales adyacentes (Tabla 2). Con respecto a AD, los lémures pardos visitaron con mayor frecuencia árboles con mayor densidad de frutos caídos (Cuadro 2).

Durante las observaciones de árboles focales, observé 15 y 7 instancias de actividades de alimentación en frutas por parte de grupos de lémures marrones en árboles AA y AD, respectivamente. Luego, la velocidad de deglución de la fruta se midió 38 veces en los árboles AA y 12 veces en los árboles AD. Los grupos de lémures pasaron más tiempo por visita en coronas de AA en comparación con AD (Fig. 2a). Observé 4 instancias de lémures que permanecieron en AA por más tiempo que el tiempo de paso intestinal más corto de las semillas (72 min60, 86; la estadía más larga fue de 90 min). Ninguna visita a AD superó los 72 min. Una vez que se tiene en cuenta la excreción de semillas bajo la copa del árbol focal durante estas visitas prolongadas, estimo que el 99,99 ± DE 0,04 % (N = 15) de los frutos consumidos por los grupos de lémures en AA fueron transportados lejos de la copa (100 % para ANUNCIO). Aunque el tiempo total de alimentación de todos los individuos por visita del grupo de lémures fue más largo en AA que en AD (Fig. 2b), la velocidad de deglución de la fruta fue mayor en AD que en AA (Fig. 2c). El número de frutos extraídos por visita de grupo de lémures, que se estimó en función de la velocidad media de deglución de frutos y el tiempo total de alimentación de todos los individuos por visita de grupo de lémures (excluyendo el número de frutos defecados bajo la copa del árbol madre), no difieren significativamente entre las dos especies de árboles (Fig. 2d).

Comparación de patrones de extracción de frutos por lémures marrones entre Astrotrichilia asterotricha (AA) y Abrahamia deflexa (AD). (a) Duración del tiempo de permanencia en la copa del árbol por visita del grupo de lémures. (b) Tiempo total de alimentación de todos los individuos por visita de grupo de lémures. (c) Velocidad de deglución de un lémur. (d) Fruta extraída por visita de grupo de lémures. (e) Frecuencia de visitas durante el período de fructificación de los árboles focales. (f) Fruta extraída durante el período de fructificación de los árboles focales. (g) Frutos producidos durante el período de fructificación de los árboles focales. (h) Tasa de remoción de frutos en la producción de frutos de árboles focales. Los valores de p son valores ajustados por Bonferroni. Los tamaños de muestra para (a), (b) y (d) se basan en todas las visitas (AA: N = 15 visitas, AD: N = 7 visitas), mientras que los de (c) se basan en observaciones de deglución de frutas. velocidad (AA: N = 38 mediciones, AD: N = 12 mediciones) durante las observaciones del árbol focal. Los tamaños de muestra para (e)–(h) se basan en la cantidad de árboles con al menos un proxy para la frecuencia de visitas (AA: N = 9 árboles; AD: N = 13 árboles) entre los árboles con trampas para frutas.

Los grupos de lémures pardos visitaron AA con más frecuencia que AD (Fig. 2e). Las visitas frecuentes a los árboles AA llevaron a la eliminación de un mayor número de frutos AA durante el período de fructificación (Fig. 2f). Como el número estimado de frutos producidos por árboles focales no difirió entre especies de árboles (Fig. 2g), la tasa de extracción de frutos en la cantidad de producción de frutos fue mucho mayor para AA (media ± DE, 58,8 ± 7,5 %, N = 9 ) que AD (media ± SD, 26,0 ± 11,5%, N = 13; Fig. 2h).

Entre el establecimiento de los cuadrantes experimentales en julio-septiembre de 2015 y la germinación a fines de diciembre de 2015, el 99,7 % de las diásporas AA sembradas permanecieron en los cuadrantes. Los cambios temporales en la ocurrencia de plántulas AA fueron similares entre las tres condiciones experimentales (Fig. 3). Aunque las diásporas AA exhibieron pequeños picos en la aparición de plántulas a fines de diciembre de 2015 y principios de enero de 2016, las plántulas, que eran pequeñas y tenían cotiledones epigeos, fueron inmediatamente consumidas por depredadores como roedores e insectos herbívoros, o desaparecieron de otra manera. Las tasas de aparición de plántulas fueron bajas desde finales de enero de 2016.

Cambios temporales en la ocurrencia de plántulas (%) de Astrotrichilia asterotricha (AA) y Abrahamia deflexa (AD). Línea verde continua = AA se diáspora bajo la condición caída (N = 400). Línea verde discontinua = AA diásporas bajo la condición de dispersión a corta distancia (N = 100). Línea verde punteada = diásporas AA en condiciones de dispersión a larga distancia (N = 100). Línea roja continua = AD diásporas bajo la condición caída (N = 320). Línea roja discontinua = AD diásporas bajo la condición de dispersión de corta distancia (N = 80). Línea roja punteada = AD diásporas bajo la condición de dispersión a larga distancia (N = 80). "E" y "L" en el eje x se refieren a las partes temprana y tardía de cada mes de seguimiento, respectivamente.

Para examinar la contribución de la dispersión de semillas por parte de los lémures marrones en la fase posterior a la dispersión, utilicé modelos mixtos lineales generalizados (GLMM) con una distribución binomial y una función de enlace logit. La presencia de plántulas vivas fue la variable dependiente y la densidad de diásporas por cuadrante, la distancia desde el árbol madre, la distancia desde el árbol fructífero conespecífico más cercano y la apertura del dosel fueron variables independientes. Además, la identificación de los árboles madre se trató como un efecto aleatorio (consulte "Métodos" para obtener más información). En el GLMM para AA, los mejores modelos no incluyeron variables independientes significativas a principios de enero de 2016, cuando la aparición de plántulas alcanzó su punto máximo, o a fines de enero de 2016, cuando el número de plántulas disminuyó rápidamente (Tabla 3). La densidad de la diáspora afectó negativamente la aparición de plántulas desde la primera temporada de lluvias hasta fines de abril de 2016. Desde la temporada de fructificación (principios de mayo de 2016), la distancia desde el árbol fructífero más cercano afectó positivamente la aparición de plántulas. Según la importancia relativa de cada variable (IOV) de los modelos mejor clasificados y los mejores modelos (Tabla complementaria S3 en línea), la apertura del dosel afectó fuerte y positivamente la ocurrencia exitosa de plántulas desde finales de febrero de 2016 hasta finales de febrero de 2017.

Los cambios temporales en la aparición de plántulas de DA fueron más altos entre las semillas dispersadas a largas distancias, seguidas por las dispersadas en distancias cortas y las semillas caídas (Fig. 3). Aunque las semillas de AD sin protección fueron fuertemente depredadas por roedores e insectos granívoros, las ligeras tendencias decrecientes en la aparición de plántulas indicaron que las plántulas de AD sobrevivieron mucho después de la germinación en las tres condiciones experimentales. Los GLMM para AD indicaron que la densidad de la diáspora fue significativa, tuvo el IOV más alto y afectó negativamente la aparición de plántulas de AD hasta finales de noviembre de 2016 (Tabla 4; Tabla complementaria S4 en línea). Los mejores modelos seleccionaron las distancias de los árboles fructíferos y los árboles madre como las únicas variables independientes con efectos positivos en la supervivencia de las plántulas de 1 año (finales de febrero de 2017) y de 2 años (principios de marzo de 2018), respectivamente. Aunque la apertura del dosel se incluyó en varios de los mejores modelos (Tabla 4), tenía un IOV bajo (Tabla complementaria S4 en línea).

Al comparar los cambios temporales en las probabilidades acumuladas de AA entre las condiciones dispersa y caída (Fig. 4, líneas verdes vs. azules), las probabilidades en la etapa de remoción de frutos fueron mayores en la condición dispersa que en la condición caída (V = 33, P = 0,039). Sin embargo, la alta mortalidad después de la etapa de emergencia de las plántulas eliminó las diferencias en las probabilidades entre las dos condiciones (P > 0.05). Las plántulas en condiciones caídas estaban muertas después de la estación seca, mientras que las plántulas en condiciones dispersas estaban muertas en la etapa de plántulas de 1 año.

Probabilidades acumulativas (medias ± 95% de intervalos de confianza) de nuevo reclutamiento desde la producción de frutos hasta la etapa de plántula de 2 años en Astrotrichilia asterotricha (AA) y Abrahamia deflexa (AD) en condiciones de dispersión de semillas por lémures marrones y cayendo bajo la copa de árbol madre. Línea verde con círculos rellenos = AA en condiciones de dispersión. Línea azul con círculos abiertos = AA en condición de caída. Línea roja con triángulos rellenos = AD en condiciones de dispersión. Línea amarilla con triángulos abiertos = AD bajo la condición de caído. N = 8 árboles para ambas especies.

Con respecto a la DA (Fig. 4, líneas rojas vs. amarillas), las probabilidades en la etapa de remoción de frutos fueron mayores para los frutos en estado caído (V = 0, P = 0.0078). Sin embargo, debido a que las semillas dispersadas evitaron la alta mortalidad causada por la depredación posterior a la dispersión (ver Fig. 3), las probabilidades acumuladas no difirieron entre las dos condiciones después de la etapa de emergencia de las plántulas (P > 0.05). Aunque la probabilidad de supervivencia acumulada no difirió entre las dos condiciones en la etapa de plántula de 2 años, las plántulas caídas murieron en seis de los ocho árboles focales, mientras que las plántulas dispersas murieron en solo dos árboles focales.

Los cambios temporales en las probabilidades acumulativas en condiciones de dispersión variaron entre AA y AD (Fig. 4, líneas verdes frente a rojas). Aunque las probabilidades en la etapa de remoción de frutos fueron mayores para AA que para AD (U = 64, P = 0.00016), las probabilidades en la etapa de emergencia de plántulas no difirieron entre especies (U = 35, P = 0.80). Desde la etapa de establecimiento de semillas en adelante, las probabilidades fueron menores para AA que para AD (P < 0.01) y ninguna de las plántulas de AA sobrevivió más de 1 año.

En estudios anteriores se han informado altas tasas de extracción de frutos por parte de los animales en relación con la cantidad de frutos producidos por los árboles madre. Por ejemplo, los monos araña eliminaron el 46,9% de los frutos de Virola calophylla14, de manera similar, 26 especies de aves eliminaron el 50,4–67,8% de los frutos de Prunus mahaleb16, 7 especies de mamíferos arbóreos y terrestres eliminaron el 60% de los frutos de Platymitra macrocarpa12, 3 especies de primates eliminaron el 85% de los frutos de Los frutos de Monodora myristica13 y 2 especies de primates eliminaron el 86% de los frutos de Salacia chinensis8. Este estudio demostró que el lémur pardo es el único dispersor de semillas eficaz tanto para AA como para AD, mientras que un pequeño número de otros consumidores de frutas (Cheirogaleus medius, Lepilemur edwardsi) no contribuyen a la dispersión de semillas debido al gran tamaño de las diásporas. Sin embargo, las tasas de eliminación de frutos diferían significativamente entre las dos especies de árboles, es decir, 58,8 % para AA en comparación con 26,0 % para AD, a pesar de que dependían del mismo agente de dispersión de semillas.

La alta tasa de eliminación de AA estuvo sesgada hacia árboles visitados con mayor frecuencia con copas más grandes, una mayor densidad de frutos caídos y una mayor cantidad de árboles frutales adyacentes. Este patrón de selección de árboles es similar a los patrones observados para los monos lanudos (Lagothrix lugens), que seleccionan árboles grandes con distribuciones agrupadas18. La selección de parches de frutas grandes corresponde a una teoría de forrajeo para minimizar los costos de viajar entre parches de frutas17, 18. Además, los parches de frutas grandes pueden mitigar la competencia de alimentación dentro del grupo18, 20, 57. Durante la estación seca, que corresponde al período de fructificación de AA en Ankarafantsika, la diversidad de recursos frutales es menor que durante la temporada de lluvias56. Además, la baja disponibilidad de agua restringe la actividad de los lémures marrones58, 59 a distancias cortas diarias (469 m en promedio) para minimizar los costos de energía y agua60. Bajo tales condiciones, las visitas repetidas y prolongadas a grupos de árboles AA con grandes cosechas de frutas probablemente representen la mejor estrategia de alimentación para esta especie.

Por el contrario, durante la temporada de lluvias, cuando los recursos de frutas se diversifican y el agua es abundante56, los lémures marrones generalmente se vuelven más activos58, 59 y viajan distancias más largas para visitar varios árboles frutales (longitud promedio diaria del camino = 1172 m)60; esto puede interpretarse como una estrategia activa de forrajeo que maximiza la adquisición de frutos61, 62. Desde la perspectiva de las plantas, debido a que la competencia entre los árboles para adquirir oportunidades de visita por parte de los dispersores de semillas aumenta con la mayor diversidad y abundancia de árboles frutales durante la estación lluviosa56, AD no experimente las repetidas y prolongadas visitas de lémures marrones que hizo AA. En consecuencia, los cambios estacionales en las estrategias de alimentación de los lémures marrones crean una brecha en las tasas de extracción de frutos entre el AA que fructifica en la estación seca y el AD que fructifica en la estación lluviosa.

Las dos especies de árboles exhibieron diferentes patrones de reclutamiento de plántulas. Como se argumenta en estudios previos63, 64, estos patrones distintivos estarían ligados a los rasgos funcionales de semillas y plántulas. Teniendo en cuenta la función de protección de semillas65, el endocarpio robusto de la fruta AA probablemente facilitó evitar la devastadora depredación de semillas posterior a la dispersión durante el largo período anterior a la temporada de lluvias, y AA exhibió picos similares en la aparición de la primera plántula en todas las condiciones experimentales (como lo muestra la GLMM de principios de enero de 2016). Sin embargo, estos picos fueron uniformemente bajos, probablemente debido a la depredación de semillas antes de la dispersión. De hecho, observé gorgojos adultos (especies de Curculionoidea) que aparecían de diásporas no germinadas entre febrero y abril de 2016. Los gorgojos son bien conocidos depredadores de semillas antes de la dispersión con protección física66, 67. Debido a la pequeña inversión de AA en nutrientes de semillas, la estrategia de pequeñas plántulas AA es promover el crecimiento a través de la fotosíntesis por parte de los cotiledones epigeos. Después de la germinación, los depredadores atacaron inmediatamente los cotiledones ricos en nutrientes expuestos (Fig. 3). La eliminación de los cotiledones generalmente conduce a la mortalidad en plántulas de especies epígeas fanerocotilares (en las que los cotiledones emergen de la cubierta de la semilla por encima del suelo) con cotiledones foliáceos68. Después de la rápida disminución de las plántulas, la alta densidad de diásporas durante la primera temporada de lluvias y la proximidad a los árboles fructíferos más cercanos durante la siguiente temporada de fructificación tienen un impacto negativo gradual en las plántulas sobrevivientes debido a los efectos de Janzen-Connell. Sin embargo, el mejor GLMM no seleccionó ninguna variable de Janzen-Connell como significativa al final del período de monitoreo en la segunda temporada de lluvias. Por el contrario, la apertura del dosel exhibió efectos positivos en la aparición de plántulas, lo que corresponde a la estrategia de plántulas con cotiledones epigeos que requieren altos niveles de luz para la fotosíntesis63.

A diferencia de AA, AD tiene una semilla grande que incluye cotiledones hipogeos criptocotilares (en los que los cotiledones permanecen bajo tierra dentro de la cubierta de la semilla), con almacenamiento de reserva pero sin protección física. Algunas especies de semillas grandes exhiben efectos dependientes de la distancia más débiles sobre la supervivencia de las semillas debido a las bajas tasas de mortalidad de las semillas grandes69. Sin embargo, debido a que los sitios con agregaciones de semillas desprotegidas son zonas de alimentación atractivas para los depredadores de semillas, las probabilidades de aparición de plántulas de AD se restringieron considerablemente por la densidad de semillas del primer período de monitoreo a principios de febrero de 2016. Entre los principales depredadores de semillas de AD se encontraban las especies de escarabajos Dermestidae. , para lo cual encontré larvas y adultos (identificados por el Jardín Botánico y Zoológico de Tsimbazaza). Teniendo en cuenta la depredación dependiente de la densidad, estos escarabajos probablemente invadieron las semillas durante la etapa posterior a la dispersión67. Después de la germinación, AD crece rápidamente en grandes plántulas al explotar la rica inversión en nutrientes en los cotiledones de almacenamiento de reserva y los depredadores a menudo atacan los cotiledones hipogeos criptocotilares pero no el cuerpo principal de la plántula, incluso después de la germinación. En general, las plántulas grandes tienen altas tasas de supervivencia70 y la eliminación de los cotiledones de almacenamiento de reserva no afecta gravemente la supervivencia una vez que se han desarrollado las hojas verdaderas71. Estos patrones generales fueron consistentes con los observados en AD, y la disminución menor en la ocurrencia de plántulas mantuvo los efectos de Janzen-Connell hasta el monitoreo final de las plántulas de 2 años. Curiosamente, en los GLMM para ambas especies de árboles, la distancia de los árboles fructíferos se volvió más importante que la densidad de diásporas en los cuadrantes experimentales de la temporada de fructificación en el año siguiente a la germinación (principios de mayo de 2016 para AA, fines de febrero de 2017 para AD). Esto sugiere la presencia de efectos Janzen-Connell en las plántulas de 1 año asociadas con los árboles frutales más cercanos72, 73.

Este estudio destacó el papel diferencial de los lémures marrones en las estrategias de dispersión y reclutamiento de semillas de AA y AD. Para AA, aunque los lémures pardos dispersaron numerosas semillas, la alta mortalidad de las plántulas socavó el éxito general del reclutamiento. Esta modificación del SDE durante la fase posterior a la dispersión es consistente con los hallazgos de varios otros estudios13, 31,32,33. Sin embargo, considerando la gran cantidad de frutos extraídos y las mejores tasas de supervivencia en microhábitats con mucha luz, es probable que AA conduzca a una colonización exitosa de sitios adecuados a través de la dispersión de semillas por parte de los lémures marrones. Un estudio que simuló la dinámica de la población de plantas durante 1000 años sugirió que la dispersión cuantitativa de semillas por parte de una especie animal en sitios seguros puede mantener las poblaciones de plantas a pesar de la alta mortalidad (99,86 %) de las semillas o plántulas depositadas74. La contribución de la dispersión de semillas por parte de los lémures marrones al éxito reproductivo y la regeneración de la población en AA podría confirmarse de manera similar mediante la simulación de la dispersión de semillas, el establecimiento de plántulas y el crecimiento y la supervivencia de los árboles jóvenes durante numerosas generaciones, al tiempo que se tiene en cuenta la formación de brechas.

Por el contrario, como los efectos de Janzen-Connell se observan a menudo en plantas con semillas grandes75, las semillas AD que escaparon de las zonas peligrosas, es decir, áreas con altas densidades de semillas caídas cerca de la madre y los árboles fructíferos, exhibieron un establecimiento efectivo de plántulas. Este reclutamiento exitoso mejoró el SDE de los lémures marrones para AD a pesar de que la tasa de eliminación de frutos fue relativamente baja. Aunque la probabilidad acumulada de plántulas de AD en la etapa de plántula de 2 años de edad fue similar entre las semillas en condiciones caídas y dispersas (Fig. 4), se pueden esperar tasas de reclutamiento más altas para las semillas dispersas cuando se consideran las etapas posteriores. Es decir, los lémures marrones alivian la limitación de dispersión de semillas para AA a través de su contribución al componente cuantitativo de SDE, mientras que alivian la limitación de reclutamiento de plántulas de AD a través de su contribución al componente cualitativo. Para comprender cómo contribuye el SDE de los lémures pardos a las estructuras de población y los patrones de regeneración de AA y AD, es necesario examinar las consecuencias de la eficacia acumulada en las generaciones más viejas, desde árboles jóvenes hasta árboles jóvenes13, 76. Además, varias combinaciones de animales Es probable que las estrategias de comportamiento y los rasgos funcionales de semillas/plántulas sean responsables de los patrones específicos de especies observados en el reclutamiento de árboles, aunque muchas especies de plantas comparten los mismos agentes de dispersión en los ecosistemas forestales. Ampliar los estudios de SDE al nivel de la comunidad al considerar las interacciones entre el comportamiento animal y los rasgos de las plantas mejorará nuestra comprensión de la contribución de la dispersión de semillas a la biodiversidad de las plantas.

Se cree que los frugívoros grandes aceleran la reforestación a través de su papel como agentes restauradores efectivos, porque dispersan grandes cantidades de semillas de una amplia variedad de especies de plantas, incluidas aquellas con semillas grandes, en áreas amplias42. En los últimos años, se ha propuesto la forestación selectiva de especies de plantas de semillas grandes como una estrategia para atraer e introducir grandes frugívoros a los sitios de reforestación77, y en Madagascar se está discutiendo actualmente la forestación usando plantas en las que se alimentan los lémures78. Mis hallazgos brindan información importante que podría facilitar el diseño de planes de reforestación. Por ejemplo, los lémures pueden verse atraídos por grandes parches de fructificación, que se pueden crear al aglomerar una variedad de especies de árboles que fructifican en la misma temporada, mejorando así el SDE durante la fase de dispersión de semillas. Para fortalecer SDE durante la fase posterior a la dispersión, las especies de árboles con semillas grandes y desprotegidas deben plantarse de manera dispersa para debilitar los efectos de Janzen-Connell, mientras que las especies de árboles con cotiledones epigeos deben plantarse en hábitats con mucha luz. Para explotar las interacciones entre los grandes frugívoros y las plantas de semillas grandes, que son vulnerables a las perturbaciones antropogénicas, como herramienta de reforestación, será necesario obtener una comprensión más profunda de la dispersión de semillas por parte de los animales en las estrategias de regeneración de plantas79.

El sitio de estudio fue el Parque Nacional Ankarafantsika en el noroeste de Madagascar. Realicé estudios en el Jardín Botánico A (JBA), un sistema de senderos de cuadrícula rectangular designado como área de investigación, en la Estación Forestal Ampijoroa en un bosque primario seco caducifolio. La temperatura y la humedad medias ± SD por hora para el período de estudio de 3 años desde mayo de 2015 hasta abril de 2018 fueron 25,7 ± 4,3 °C y 68,1 ± 22,6 %, respectivamente, medidas con un registrador de datos (RTR-53A; T&R, Nagano, Japón). ) en el centro de JBA (16°19′S, 46°48′E). Rara vez llovió durante la estación seca (mayo-octubre: 5,2 ± SD 4,5 mm) y la mayoría de las precipitaciones se produjeron durante la estación lluviosa (noviembre-abril: 1371,9 ± SD 158,3 mm) durante el período de estudio de 3 años (Fig. S1 complementaria en línea ).

Sobre la base de las especies conocidas de dispersores de semillas y sus distribuciones, se reconocieron 43, 48, 51, 80,81,82, 10 vertebrados en los conjuntos de dispersores de JBA, es decir, 3 especies de aves (Treron australis, Alectroenas madagascariensis, Hypsipetes madagascariensis), 3 especies de murciélago frugívoro (Pteropus rufus, Eidolon dupreanum, Rousettus madagascariensis), 3 especies de lémur nocturno de cuerpo pequeño (Cheirogaleus medius, Microcebus murinus, Microcebus ravelobensis) y 1 especie de lémur de cuerpo grande (el lémur pardo común: Eulemur fulvus). Aunque otro lémur congénere (lémur mangosta: Eulemur mongoz) se encontraba en el Parque Nacional Ankarafantsika, ninguno habitaba el JBA. En este bosque, se ha sugerido que el lémur pardo común (Fig. 1a) es el único dispersor de semillas grandes > 10 mm de diámetro48. Este primate pesa 1773,2 ± SD 223,4 g (N = 11 capturados en JBA; Sato sin publicar) y muestra patrones de actividad catemerales59. Durante los períodos de observación del árbol focal (ver más abajo), dos grupos que constaban de 20 individuos sin bebés oscilaron en JBA59.

Este estudio se centró en dos especies de árboles de gran diáspora. Seleccioné Astrotrichilia asterotricha (AA), una especie de árbol endémica de Madagascar que da frutos durante la estación seca. Esta fruta cubierta con pulpa verde fresca (tamaño de la fruta: 17,5 × 19,8 × 19,0 mm, 3,8 g, N = 255) contiene una gran diáspora cubierta con una cáscara dura (tamaño de la diáspora: 15,4 × 17,8 × 16,9 mm, 2,8 g, N = 255) que incluye de 1 a 3 semillas (promedio de 1,2 ± SD 0,5 semillas, N = 120 diásporas) que son de tamaño pequeño (10,4 × 6,8 × 1,6 mm, 0,065 g, N = 20; Fig. 1b). Esta especie representa el principal recurso frutícola para los lémures pardos y las grandes diásporas son frecuentemente dispersadas por estos animales durante la estación seca56, 83. Esta planta establece pequeñas plántulas con cotiledones foliáceos epígeos fanerocotilares (Fig. 1c). También seleccioné una especie de árbol que da frutos en la temporada de lluvias, Abrahamia deflexa (AD), que también es endémica de Madagascar. El fruto rosado (23,8 × 15,3 × 15,0 mm, 3,3 g, N = 202) contiene una sola semilla grande sin protección física (23,0 × 14,0 × 13,7 mm, 2,7 g, N = 202; Fig. 1d). Los frutos son tragados y dispersados ​​por los lémures pardos durante la temporada de lluvias56, 83. Esta especie establece una plántula hipogea criptocotilar grande con cotiledones de almacenamiento de reserva (Fig. 1e).

Para estimar la remoción de frutos por conjuntos de dispersores de semillas, observé sus visitas a las coronas fructíferas y su comportamiento de consumo de frutos en los árboles fructíferos focales. En una parcela de 13.5 ha (450 m en dirección este-oeste y 300 m en dirección norte-sur) establecida en el centro de JBA, marqué todos los árboles adultos de ambas especies con diámetros a la altura del pecho (DAP) > 10 cm con placas de matrícula y localizados con un dispositivo de Sistema de Posicionamiento Global (GPS) (GPSMAP 62 s; Garmin International, Olathe, KS, EE. UU.) hasta marzo de 2015 (328 individuos de AA y 241 individuos de AD en las 13,5 ha; Figura complementaria S2 en línea ). Las densidades de árboles sugieren que las poblaciones de estas especies se han regenerado con éxito. Antes de la maduración de los frutos de cada especie, examiné la producción de frutos y la visibilidad de cada copa para determinar qué árboles individuales debían observarse. Luego, seleccioné 7 individuos de cada especie como árboles focales para la observación en función de la alta visibilidad para la observación y varios niveles de producción de frutos para examinar su efecto en la extracción de frutos14. Incluí 2 individuos adicionales de AA fuera, pero cerca, de la parcela de 13,5 ha debido a su alta visibilidad. En total, se observaron 9 individuos de AA. Para asegurar un muestreo independiente, solo se seleccionaron para observación los árboles cuya copa no se superponía con la de otros árboles fructíferos conespecíficos.

Durante los períodos de fructificación de cada árbol focal, observé frugívoros desde una carpa ciega colocada debajo de la copa de los árboles focales. Para detectar actividades frugívoras de animales diurnos y nocturnos, se realizaron observaciones en cuatro sesiones de tiempo: mañana (03:00–08:00), día (09:00–14:00), tarde (15:00–20:00) y noche (21:00–02:00). Realicé observaciones nocturnas utilizando una linterna frontal cubierta con celofán rojo para no molestar a los animales nocturnos83. Se realizaron dos ciclos de estas cuatro sesiones (40 h de observación) para cada árbol focal y observé AA y AD durante un total de 360 ​​y 280 h, respectivamente. Identifiqué todos los animales que entraban o debajo de la corona y registré la duración de cada visita en segundos. Cuando los visitantes se agruparon en grupos, como en el caso de los lémures gregarios, el número de visitantes dentro de la corona focal se controló en segundos durante la visita del grupo. La duración de la visita del grupo se midió como el tiempo desde la llegada del primer individuo hasta la salida del último individuo. Para los animales en buenas condiciones de observación (Supplementary Movie S1 en línea), evalué el comportamiento de manipulación de semillas, la cantidad de frutas tragadas y la duración de las observaciones focales para calcular la velocidad de deglución14.

Las trampas para frutos se fabricaron en conos invertidos de mosquitero (profundidad = 80 cm) con boca circular de tubo de polietileno (cara receptora = 0,5 m2). Cada trampa estaba sostenida por 3 postes verticales de madera a una altura de 1 m sobre el suelo. Instalé trampas debajo de las copas de 13 árboles de cada especie, incluidos los árboles focales anteriores para la observación. Para asegurar un muestreo independiente, solo seleccioné árboles con copas que no se superpusieran con las de otros árboles fructíferos conespecíficos. Medí el radio de la copa a lo largo de 8 rayos y usé la media de las 8 medidas para calcular un área circular que se aproximaba al área horizontal de la copa de cada árbol objetivo84, 85. Se colocaron varias trampas para cada árbol que cubría más del 5% del área de la copa (3 –11 trampas para AA, 3–7 trampas para AD) y conté los frutos que caían en las trampas dos veces al mes durante el período de fructificación de cada árbol. Calculé las densidades de frutos caídos como el número total de frutos contados caídos en las trampas dividido por el área total de las trampas de frutos. Además, estimé el número de frutos caídos en cada árbol focal con base en el producto de la densidad de frutos caídos y el área de la copa.

Como los lémures marrones, los principales dispersores de semillas esperados, defecaban con frecuencia durante sus actividades48, 60, las trampas de frutas atrapaban heces defecadas por miembros de grupos de lémures y la presencia de heces se tomó como evidencia de visitas de lémures. Registré la presencia de heces de lémur marrón en las trampas de frutas cada 2 días durante los períodos de fructificación. Confirmé las heces de los lémures marrones por tamaño, olor, rasgos materiales y contenido en base a la experiencia personal48. Esta información se usó como indicador de la frecuencia de visitas de los lémures marrones a los árboles focales.

Para comprender la selección de árboles fructíferos de los lémures pardos para las visitas, medí 4 rasgos en los 13 árboles con trampas de frutos en cada especie: área de la copa, densidad de frutos caídos, peso fresco de pulpa por fruto y el número de árboles fructíferos adyacentes. La medida del área de la copa (m2) y la densidad de frutos caídos (número/m2) se describen arriba. El peso de la pulpa (g) se midió como la diferencia entre la masa del fruto y la masa de la semilla de cada fruto fresco y en buen estado utilizando una balanza electrónica (precisión: 0,05 g). Calculé la media del peso de la pulpa de 9 a 23 frutos para cada árbol focal14, 17. Durante el período de fructificación de cada árbol focal, conté el número de árboles fructíferos > 10 cm en DAP dentro de un radio de 30 m15. Identifiqué todas las especies de árboles que proporcionaban recursos frutales a los lémures marrones según la lista de frutas en su dieta en Ankarafantsika48, 56.

La tasa de extracción de frutos representa el porcentaje de frutos extraídos de la copa por los animales en relación con la cantidad de frutos producidos por el árbol madre14. Calculé la tasa de eliminación en función del número de frutos eliminados dividido por la suma de los frutos eliminados y caídos. Este estudio se centró en la eliminación de frutos por parte de los lémures marrones porque no había otros dispersores de semillas efectivos para ninguna de las especies de árboles focales (ver también Resultados). Calculé la cantidad de frutas extraídas en función del producto de la velocidad de deglución, el tiempo total de alimentación de todos los individuos por visita grupal de lémures (suma del tiempo de alimentación de todos los individuos de lémures en una visita grupal) y la frecuencia de visitas. Los lémures marrones comienzan a eliminar las semillas tragadas 72 min después de la alimentación60, 86. Si el tiempo de duración de su estancia en la copa del árbol por visita de un grupo de lémures es mayor a 72 min, las semillas tragadas antes del momento 72 min antes del final de la la estancia puede excretarse debajo de la corona. La visita más larga observada fue de 90 min (ver Resultados). Como la probabilidad de que una semilla tragada por un lémur pardo sea eliminada después de 72-90 min es 0,21%60, 86, supuse que el 0,21% del número de frutos tragados antes de los 72 min antes del final de la estancia serían excretados bajo la copa del árbol focal, y los excluyó de los cálculos del número de frutos removidos. El número de frutos caídos se obtuvo como el producto de la densidad de frutos caídos y el área de copa. Como las actividades de frugívoros de los lémures marrones no se pudieron observar en todos los árboles focales, utilicé los valores medios de la velocidad de deglución y el tiempo total de alimentación de todos los individuos por visita grupal de lémures para cada especie de árbol.

Para examinar el establecimiento de plántulas de las dos especies de árboles, establecí un experimento bajo las condiciones de semillas caídas bajo árboles madre y semillas dispersadas por animales para 10 árboles AA (tanto captura de frutas como observación de árboles focales para 8 árboles y solo encuesta de captura de frutas para 2 árboles) y 8 árboles AD (tanto captura de frutos como observación de árboles focales para 7 árboles y solo estudio de captura de frutos para 1 árbol). Para replicar las condiciones de las semillas caídas, coloqué 20 frutos en un cuadrante (50 × 50 cm) debajo de la copa del árbol focal. Para imitar las condiciones de las semillas dispersadas a corta distancia por los lémures pardos, coloqué 5 diásporas con pulpa extraída a mano y cubiertas con 5 g de materia fecal de lémur pardo, considerando sus pequeñas heces48, en un cuadrado (50 × 50 cm) de 20 m del tronco del árbol focal medido con un dispositivo GPS. Para reproducir las condiciones de las semillas dispersadas a larga distancia por los lémures pardos, se colocaron 5 diásporas a las que se les quitó la pulpa y se cubrieron con 5 g de materia fecal de lémur pardo en un cuadrado (50 × 50 cm) a 100 m del tronco del árbol focal medido. utilizando un dispositivo GPS. Se establecieron dos cuadrantes para cada condición para cada árbol focal. En total, recogí 600 diásporas AA y 480 semillas AD de los frutos intactos y maduros que habían caído bajo las copas de los árboles focales durante las temporadas de fructificación de cada especie y las coloqué en los cuadrantes experimentales con banderas numeradas para su identificación. Después del establecimiento del cuadrante (julio-septiembre de 2015 para AA, enero-febrero de 2016 para AD), supervisé los cuadrantes dos veces al mes (alrededor del 10 y el 25 de cada mes) y registré la aparición de plántulas o raíces hasta finales de mayo de 2016 para monitorear establecimiento de plántulas en la primera temporada de lluvias. Se monitorearon nuevamente a fines de noviembre de 2016 después de la primera temporada seca para las plántulas, a fines de febrero de 2017 en la segunda temporada de lluvias y a principios de marzo de 2018 en la tercera temporada de lluvias.

Para tener en cuenta los efectos de Janzen-Connell, medí las distancias desde los cuadrantes de las plántulas hasta los árboles fructíferos conespecíficos más cercanos28 usando GPS y QGIS 2.18 con la base de datos de todos los árboles fructíferos de esas dos especies (Fig. 2S complementaria en línea). Para examinar los efectos de las condiciones de luz en cada cuadrante, tomé fotografías hemisféricas con una lente ojo de pez (Opto Canopy 180; Taisei Fine Chemical Co., Ltd., Chiba, Japón) a una altura de 1 m sobre el nivel del suelo y evalué apertura del dosel (%) como la proporción del área del cielo en fotografías utilizando el software CanopOn versión 2.03 (http://takenaka-akio.org/etc/canopon2/).

Examiné la selección de árboles frutales para la visita de lémures marrones usando GLM con una distribución de Poisson y una función de enlace de registro tratando el proxy de la frecuencia de visita como una variable dependiente y el área de la copa, la densidad de frutos caídos, el peso fresco de pulpa por fruto y el número de árboles frutales adyacentes como variables independientes. En este análisis, la duración del período de fructificación se trató como un término de compensación para eliminar el sesgo de frecuencias para verificar las trampas de frutos. Los GLM se ajustaron utilizando R versión 3.6.3 (R Foundation for Statistical Computing, Viena, Austria).

Para comprender los patrones específicos de especies de extracción de frutos por parte de los lémures marrones, comparé las siguientes 8 variables entre las dos especies de árboles utilizando la prueba U de Mann-Whitney: duración del tiempo de permanencia en la copa del árbol por visita del grupo de lémures, tiempo total de alimentación de todos individuos por visita de grupo de lémures, velocidad de deglución, número de frutos extraídos por visita de grupo de lémures, proxy de la frecuencia de visitas durante el período de fructificación, número de frutos extraídos durante el período de fructificación, número de frutos producidos durante el período de fructificación y tasa de extracción de frutos en la cantidad de producción de frutos. Las primeras 4 variables se analizaron con base en los datos evaluados para todas las visitas (AA: N = 15 visitas, AD: N = 7 visitas) u observaciones de la velocidad de deglución (AA: N = 38 mediciones, AD: N = 12 mediciones) durante las observaciones del árbol focal. Las últimas 4 variables se analizaron con base en los datos estimados en cada árbol con uno o más indicadores de frecuencia de visita (AA: N = 9 árboles, AD: N = 13 árboles) entre los árboles individuales con trampas de frutos. Debido a múltiples comparaciones, se identificaron diferencias significativas en función de los valores de P ajustados por Bonferroni.

Examiné la contribución de la dispersión de semillas por parte de los lémures marrones en el destino de las semillas después de la dispersión usando GLMM con una distribución binomial y una función de enlace logit tratando la presencia de plántulas vivas (1 o 0) como una variable dependiente y la densidad de diásporas en un cuadrante ( 20 o 5), la distancia desde el árbol madre (0, 20 o 100 m), la distancia desde el árbol fructífero conespecífico más cercano y la apertura del dosel como variables independientes. En los análisis GLMM, la ID de los árboles madre se trató como un efecto aleatorio. Para evitar el problema de la multicolinealidad, los análisis GLMM no utilizaron los pares de variables independientes con factor de inflación de varianza (VIF) elevado por encima del valor de corte (= 4,0)87, como los pares de distancia al árbol madre y distancia al árbol madre. árbol fructífero más cercano en AA (VIF = 4.0) y AD (VIF = 7.2) y los pares de densidad de diásporas y distancia del árbol fructífero más cercano en AA (VIF = 5.9) y AD (VIF = 6.1). Evalué el criterio de información de Akaike (AIC) en modelos con todas las combinaciones de variables independientes para identificar el mejor modelo de aproximación con el AIC88 más pequeño y modelos de buena aproximación con ΔAIC (diferencia entre los AIC de los mejores y los modelos específicos) < 2,089. Para estimar la importancia relativa de cada variable (IOV), se sumaron los pesos de Akaike de los mejores y buenos modelos para cada variable independiente88, 90. Ajusté los GLMM con el paquete glmmML y los pesos de Akaike se calcularon con el paquete MuMIn en R versión 3.6. 3.

Para evaluar el SDE de los lémures marrones en el establecimiento de plántulas en las dos especies de árboles, calculé las probabilidades acumulativas en las 6 etapas, desde la producción de frutos hasta las plántulas de 2 años23, 35. Para cada especie de árbol, las probabilidades acumulativas se calcularon por separado para las plantas dispersas. (incluida la dispersión a corta y larga distancia) y las condiciones de caída.

Etapa 0 Se supuso que la cantidad de producción de frutos era del 100%.

Etapa 1 La probabilidad de que los lémures marrones eliminen la fruta o la probabilidad de caer debajo de los árboles madre en la cantidad de producción de fruta.

Etapa 2 La probabilidad de emergencia de plántulas de diásporas dispersas o caídas en la cantidad de producción de frutos. Esto se calculó como el producto de la probabilidad de la Etapa 1 y la probabilidad de aparición de plántulas en condiciones de dispersión o caída en los picos emergentes (principios de enero de 2016 para AA, principios de febrero de 2016 para AD).

Etapa 3 La probabilidad de establecimiento de plántulas de diásporas dispersas o caídas en la cantidad de producción de frutos. Esto se calculó como el producto de la probabilidad de la Etapa 1 y la probabilidad de ocurrencia de plántulas en condiciones de dispersión o caída al final de la primera temporada de lluvias (finales de abril de 2016).

Etapa 4 La probabilidad de supervivencia de plántulas para diásporas dispersas o caídas en la cantidad de producción de frutos después de la estación seca. Esto se calculó como el producto de la probabilidad de la Etapa 1 y la probabilidad de ocurrencia de plántulas en condiciones de dispersión o caída a fines de noviembre de 2016.

Etapa 5 La probabilidad de supervivencia de plántulas de 1 año de diásporas dispersas o caídas en la cantidad de producción de frutos. Esto se calculó como el producto de la probabilidad de la Etapa 1 y la probabilidad de ocurrencia de plántulas en condiciones de dispersión o caída a fines de febrero de 2017.

Etapa 6 La probabilidad de supervivencia de plántulas de 2 años de diásporas dispersas o caídas en la cantidad de producción de frutos. Esto se calculó como el producto de la probabilidad de la Etapa 1 y la probabilidad de ocurrencia de plántulas en condiciones de dispersión o caída a principios de marzo de 2018.

Calculé estas probabilidades en los árboles individuales que también se utilizaron en la evaluación de las tasas de extracción de frutos y el seguimiento experimental del establecimiento de plántulas. Este análisis excluyó árboles sin proxy de frecuencia de visita; por lo tanto, analicé 8 árboles de AA y 8 árboles de AD. Para cada especie de árbol, calculé las probabilidades acumulativas en cada etapa y comparé las condiciones de dispersión y caída utilizando las pruebas de rango con signo de Wilcoxon. Además, comparé las probabilidades en cada etapa entre las dos especies de árboles con las pruebas U de Mann-Whitney.

La investigación de campo cumplió con los protocolos y principios para el Tratamiento Ético de Primates No Humanos, fue aprobada por el Instituto de Investigación de Primates de la Universidad de Kyoto (KUPRI), Japón, y se adhirió a los requisitos legales de la asociación Madagascar National Parks (MNP) y los permisos de investigación autorizados por el Ministère de l'Environnement de l'Ecologie de la Mer et des Forêts Madagascar (N°124 y 380 en 2015, N°250 en 2016 y N°287 en 2017). Todos los métodos de este estudio se realizaron de acuerdo con las normas y reglamentos institucionales, nacionales e internacionales. Aunque Eulemur fulvus y Abrahamia deflexa están clasificadas como Vulnerables en la Lista Roja de la UICN, todos los métodos se llevaron a cabo de acuerdo con la Declaración de Política de la UICN sobre la Investigación de Especies en Riesgo de Extinción para no poner en desventaja a esas especies, sino contribuir a su conservación. .

Los conjuntos de datos generados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

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El autor agradece a A. Mori, HF Rakotomanana, F. Rakotondraparany y a todos los miembros del equipo de investigación de la Universidad de Antananarivo-Kyoto por su apoyo en la realización del trabajo de campo; a T. Yumoto por su orientación en la investigación; y a todo el personal del Parque Nacional Ankarafantsika por dar permiso para realizar esta investigación. Agradezco profundamente a JD. Rakotoarimanana, A Rakotovoavy, H. Rabe y TP Razanaparany por su dedicada asistencia en la investigación. También agradezco a los dos revisores anónimos por sus comentarios constructivos y sugerencias útiles para mejorar mi manuscrito. Este estudio fue apoyado por las Subvenciones JSPS para la Investigación Científica (Nos. 25870344 y 26-699) y el Fondo del 125 Aniversario de la Universidad de Kyoto.

Escuela de Graduados de Estudios de Áreas de Asia y África, Universidad de Kioto, 46 ​​Shimoadachi-Cho, Yoshida, Sakyo-Ku, Kioto, 606-8501, Japón

hiroki sato

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HS adquirió financiación, concibió, diseñó y ejecutó este estudio y escribió el manuscrito. Ninguna otra persona tiene derecho a la autoría.

Correspondencia a Hiroki Sato.

El autor declara que no hay conflictos de intereses.

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Sato, H. Importancia de la dispersión de semillas por parte del frugívoro más grande para árboles de gran diáspora. Informe científico 12, 19086 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-23018-x

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Recibido: 06 mayo 2022

Aceptado: 21 de octubre de 2022

Publicado: 21 noviembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-23018-x

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