Los dispersores de semillas comunes contribuyen más a la persistencia de un carnoso

Oct 01, 2023

Biología de las comunicaciones volumen 6, Número de artículo: 330 (2023) Citar este artículo

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Las interacciones mutualistas son, por definición, beneficiosas para cada socio contribuyente. Sin embargo, no se comprende suficientemente cómo las interacciones mutualistas influyen en las parejas a lo largo de sus vidas. Aquí, utilizamos modelos de proyección integral estructurados por microhábitats y explícitos de especies animales para cuantificar el efecto de la dispersión de semillas por parte de 20 especies animales en el ciclo de vida completo del árbol Frangula alnus en el bosque de Białowieża, en el este de Polonia. Nuestro análisis mostró que la dispersión de semillas animales aumentó el crecimiento de la población en un 2,5%. La efectividad de los animales como dispersores de semillas estuvo fuertemente relacionada con la frecuencia de interacción pero no con la calidad de la dispersión de semillas. En consecuencia, la disminución de la población proyectada debido a la extinción de especies simulada fue impulsada por la pérdida de especies mutualistas comunes en lugar de raras. Nuestros resultados respaldan la noción de que los mutualistas que interactúan con frecuencia contribuyen más a la persistencia de las poblaciones de sus socios, lo que subraya el papel de las especies comunes para el funcionamiento del ecosistema y la conservación de la naturaleza.

Los mutualismos son beneficiosos para cada socio, dan forma a la coevolución de las especies y contribuyen al funcionamiento de los ecosistemas1. Un objetivo principal de la conservación es mantener redes de interacciones mutualistas, con el fin último de conservar la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas2. Sin embargo, se espera que los organismos que interactúan difieran en su contribución a la aptitud de los demás ya las funciones del ecosistema3. Para identificar y proteger especies clave en los ecosistemas, los científicos pretenden cuantificar el resultado funcional de las interacciones mutualistas3,4. Sin embargo, cuantificar los resultados a largo plazo de los mutualismos es difícil debido a su fuerte dependencia del contexto, lo que limita nuestra comprensión del papel funcional de las especies para el mantenimiento y la conservación de la biodiversidad y los ecosistemas5.

El mutualismo de dispersión de semillas es un importante proceso ecosistémico que contribuye a la nutrición animal y al ciclo de regeneración de la planta6,7,8. A cambio de la pulpa de la fruta9,10, los animales depositan semillas en microhábitats favorables, mejoran la germinación de las semillas y ayudan a las plantas a colonizar nuevos lugares11,12,13,14,15. A mayor escala, la dispersión de semillas mantiene la dinámica de la metacomunidad16 y ayuda a las plantas a migrar17,18. La dispersión de semillas por animales es eficaz y beneficiosa para las plantas que se dispersan. Sin embargo, hasta la fecha solo hay evidencia indirecta de los beneficios a largo plazo de la dispersión de semillas animales para las plantas. Dichos beneficios se han deducido, por ejemplo, de las diferencias entre la estructura genética espacial de las plantas parentales y la de sus descendientes19,20, de la interrupción de la regeneración de las plantas después de que los animales dispersores se extinguieron20,21,22,23, o de la resultados del modelado basado en rasgos de la dispersión de semillas24,25. Las investigaciones directas de los efectos de la dispersión de semillas por animales en todas las etapas del ciclo de vida de las plantas son raras y hasta ahora se ha investigado el papel funcional de un máximo de cinco especies dispersoras26,27,28,29,30,31,32. Esto se debe principalmente a la dificultad de vincular el comportamiento de los animales con sus efectos en cascada sobre las poblaciones y la demografía de las plantas, cuya vida útil puede ser de décadas a varios milenios33.

Una posible solución para comprender el efecto general de la dispersión de semillas en las plantas se ofrece estudiando el circuito de dispersión de semillas34,35 (Fig. 1). Al seguir el destino de las semillas dispersadas por animales a través del espacio y el tiempo, es posible descomponer el complejo mutualismo de dispersión de semillas en procesos individuales del ciclo de vida de una planta que pueden influir en el resultado del mutualismo (Fig. 1a). El bucle comienza con la visita de los animales a las plantas fructíferas y la extracción de los frutos, seguido del transporte de las semillas y su deposición, seguido de la germinación de las semillas, el establecimiento de las plántulas y su desarrollo hasta convertirse en adultos. Estos pasos consecutivos se pueden vincular utilizando modelos de población estructurados por etapas para cuantificar el efecto general de los animales que dispersan semillas en las poblaciones de plantas.

a Dispersión de semillas animales como puente demográfico entre adultos reproductores y nuevos reclutas de plantas. b Extracción de frutos: el número de visitas de especies animales al árbol de frutos carnosos Frangula alnus ('Extracción'51) y el número de excrementos con semillas de F. alnus ('Deposición'53) en el bosque de Białowieża, Polonia oriental. Solo se observaron dos especies dispersoras más usando cámaras trampa (Tabla complementaria 3). Media ± 95 % del intervalo de predicción basado en 500 arranques de datos de dispersión. c Deposición de semillas: el efecto de diferentes especies animales en la densidad relativa de deposición de excrementos a lo largo del gradiente de cobertura del dosel. La disponibilidad relativa de microhábitats se muestra a modo de comparación. Una línea vertical indica la mediana de una distribución. d Rendimiento de la planta: relación entre la tasa de crecimiento de la población de F. alnus y la cobertura del dosel cuando las semillas se dispersan únicamente por gravedad. El intervalo de predicción del 95 % se basa en 500 arranques de datos de la planta. La silueta del pájaro (dominio público) se obtuvo de phylopic.org.

El efecto general de una determinada especie animal que dispersa semillas en una población de plantas se ha denominado eficacia de dispersión de semillas (SDE)3. La medida probablemente más completa de SDE es el efecto de la dispersión de semillas en la tasa de crecimiento de la población de una planta. El SDE se puede cuantificar como el producto de la cantidad y la calidad de la dispersión de semillas. La cantidad de dispersión de semillas es igual a la frecuencia de interacciones entre animales y plantas. La frecuencia de interacción de los dispersores de semillas se puede expresar como el número de visitas a una planta por parte de un animal, multiplicado por el número de semillas dispersadas por visita. La calidad de la dispersión de semillas describe el efecto de la dispersión en el destino de una semilla hasta que se convierte en una planta adulta. Analizar los efectos de diferentes especies animales en los procesos individuales del circuito de dispersión de semillas puede ayudar a identificar los procesos demográficos y los socios mutualistas que más contribuyen a la persistencia de las plantas3,34,35. Sin embargo, no existen estudios sobre el bucle de dispersión de semillas en ecosistemas complejos y ricos en especies36. Por lo tanto, no está claro si el papel funcional de los animales depende del contexto3,27,37,38, se puede predecir en función de la frecuencia de interacción de los animales con las plantas4 o en función de los rasgos ecológicos39,40, y si la pérdida de interacciones debido a la extinción de especies individuales puede ser compensada por otros animales12,15,41. Incluso cuando todos los dispersores mutualistas se pierden simultáneamente, las plantas aún pueden persistir, si la dispersión de semillas por gravedad, viento o agua es suficiente42,43. Es necesario comprender las consecuencias a largo plazo de la dispersión de semillas para comprender mejor la coevolución de los mutualistas de plantas y animales44,45,46, y debe utilizarse para mejorar las decisiones de gestión de la conservación47,48.

En este estudio, exploramos los efectos a largo plazo del mutualismo de dispersión de semillas entre 20 especies de frugívoros (14 aves y 6 mamíferos) y la población del árbol de sucesión media Frangula alnus (espino cerval brillante)49 en el bosque primitivo de Białowieża50, Polonia ( Tablas complementarias 1–3, Figura complementaria 1). Utilizamos modelos de proyección integral (IPM) para estudiar el efecto de la dispersión de semillas animales en el ciclo de vida completo de F. alnus a lo largo del gradiente de la cubierta de dosel en el bosque (Fig. 1, Fig. 1 complementaria). Los IPM se construyeron en parte sobre conjuntos de datos de estudios previos: en un primer paso, observamos con binoculares la extracción de frutas y el comportamiento de manipulación de frutas (es decir, extracción o caída de frutas y trituración de semillas) por especies animales durante 936 h en 52 individuos reproductores de F. alnus (Fig. 1b)51,52. En un segundo paso, determinamos los patrones de deposición de semillas específicos de cada animal mediante la recolección y el código de barras de ADN de 1729 muestras de excrementos con 9590 semillas de F. alnus y otras plantas de frutos carnosos a lo largo del gradiente del dosel del bosque (Fig. 1c)15,53. En un tercer paso, incluimos una estimación de la germinación de la semilla después del paso intestinal de un metanálisis reciente en los modelos11. En un cuarto paso, investigamos el reclutamiento de plántulas sembrando experimentalmente 2500 semillas en el bosque15. Estos conjuntos de datos completos se ampliaron en este estudio al investigar el crecimiento, la supervivencia y la reproducción de 938 individuos de F. alnus a lo largo del gradiente del dosel del bosque durante tres años (Fig. 1d). Nuestros 10 años de investigación sobre la dispersión de semillas en un ecosistema nos permitieron buscar respuestas a las siguientes preguntas: (i) ¿Las poblaciones de plantas dispersadas por animales necesitan la dispersión animal para persistir? (ii) ¿Cuáles son los factores clave que determinan la eficacia de los dispersores de animales? (iii) ¿Pueden las interacciones de las especies extinguidas ser funcionalmente compensadas por la comunidad animal restante?

Al analizar el ciclo de vida completo de un árbol de frutos carnosos, este estudio muestra que el crecimiento de la población de plantas aumenta con la dispersión de semillas por parte de animales frugívoros en comparación con la dispersión de semillas por gravedad, especialmente cuando los árboles necesitan colonizar los claros del bosque. Se encontró que la frecuencia de interacción de los animales que dispersan semillas es un predictor adecuado del efecto total de los animales en la demografía de las plantas. Nuestros resultados respaldan la noción de que las especies animales que dispersan semillas en los bosques templados pueden ser en gran medida redundantes en la calidad de los servicios que brindan. Los dispersores de semillas podrían asumir potencialmente el papel ecológico de otras especies si compensan cuantitativamente las interacciones perdidas. Este estudio enfatiza los beneficios de la dispersión de semillas animales para las plantas y el papel de los dispersores de semillas comunes para el funcionamiento del ecosistema.

Registramos 20 especies animales (14 aves y 6 mamíferos) actuando como dispersores de semillas de F. alnus en el Bosque de Białowieża51,52,53. Estimamos la frecuencia de interacción de las especies animales con F. alnus multiplicando el número de sus visitas × la probabilidad de manipular una fruta durante una visita × el número medio de frutas manipuladas. Sin embargo, ocho de las especies animales no fueron observadas eliminando semillas, y se identificaron como dispersores solo mediante códigos de barras de ADN o mediante cámaras trampa (Tabla complementaria 3). Para armonizar la información complementaria sobre dispersores de semillas obtenida por los diferentes métodos54, asumimos que los efectos de estas ocho especies animales eran funcionalmente similares a los de otros dispersores raros de F. alnus para los cuales se disponía de datos de observaciones de remoción de semillas (ver "Métodos" ). Encontramos que la frecuencia relativa de interacción de los animales con F. alnus era muy variable. Cuatro especies de aves representaron el 86,6 % (intervalo de confianza del 95 %: 82,4–89,8 %) de las interacciones: Sylvia atricapilla (58,7 %, 53,2–63,9 %), Turdus merula (15,0 %, 9,8–20,6 %), Erithacus rubecula (8,3 %, 6.2–10.4 %) y T. philomelos (4.6 %, 2.9–6.5 %), mientras que cada una de las dieciséis especies animales restantes contribuyó ~1 % o menos a la eliminación total de frutos (Tabla complementaria 3, Figura complementaria 2) .

Solo un subconjunto (10,3 %) de las heces recolectadas contenía semillas de F. alnus. La mayoría de estos excrementos eran de las aves S. atricapilla (n = 232), T. merula (n = 55) y T. philomelos (n = 58), mientras que otros 30 excrementos eran de la comunidad animal restante (Fig. 1c , Tabla complementaria 3). El tamaño de muestra relativamente bajo de excrementos con semillas de F. alnus nos permitió predecir la deposición de semillas de F. alnus solo para tres de las 20 especies de dispersores estudiadas. Por lo tanto, usamos información de todos los excrementos que contenían semillas de arbustos y árboles de frutos carnosos (n = 1729; ver "Métodos") para predecir la deposición de excrementos con semillas de F. alnus por especies de dispersores individuales. Se disponía de más de 30 muestras de heces de seis especies animales; todas las especies con menos muestras de heces se agruparon como "otras". En los transectos donde recolectamos excrementos, también tomamos fotos hemisféricas con una lente de ojo de pez para determinar la proporción del área cubierta por el dosel55. Esto nos permitió vincular la deposición de semillas por parte de los dispersores con el microhábitat en el que las semillas potencialmente producen plántulas después de la dispersión (Fig. 1c).

Descubrimos que T. merula, T. philomelos y E. rubecula dispersaron solo entre el 3% y el 4% de las semillas en los ambientes con un 50% más de brillo a lo largo del gradiente del dosel. Asumimos que la distribución de frecuencia de los microhábitats a lo largo de los transectos de estudio era representativa de todo el bosque. Las tres aves depositaron semillas en ambientes luminosos con menos frecuencia de lo esperado por casualidad (es decir, 7,3% del área disponible). En contraste, la deposición de semillas a lo largo del gradiente de cobertura del dosel por parte de otros animales no se distinguía de la dispersión aleatoria (Fig. 1c, Figs. Suplementarias 3, 4). Nuestros resultados revelaron que la dispersión de semillas por varias especies importantes de dispersores en el bosque de Białowieża no es aleatoria no solo para la comunidad de plantas en su conjunto15, sino también para las semillas de especies individuales. La dispersión no aleatoria de semillas por parte de animales parece ser común12,14 y se ha observado, por ejemplo, en pájaros campana56, muntjacs26 y lémures57 a lo largo de gradientes de dosel en bosques tropicales.

Para evaluar cómo las semillas depositadas a lo largo del gradiente de la cubierta del dosel contribuyen al crecimiento de la población de F. alnus, recolectamos datos sobre el reclutamiento de plántulas sembrando 2500 semillas en 40 parcelas en cuatro sitios y siguiendo su destino durante tres años (ver "Métodos"). Además, registramos la supervivencia, crecimiento, reproducción, rotura y rebrote de 938 individuos de F. alnus en 14 sitios de estudio (ver "Métodos"). Con base en los análisis de GLMM (paquete R glmmTMB58) en R59, no encontramos efectos del aumento de la cobertura del dosel en el reclutamiento de plántulas (Discusión complementaria 1, Figura complementaria 5), ​​pero fuertes efectos negativos en la supervivencia, el crecimiento y la reproducción de F. alnus (Tablas complementarias 4, 5, Figuras complementarias 6–9). Además, la supervivencia, el crecimiento y la reproducción de F. alnus se relacionaron positivamente con el tamaño de la planta, pero algunas de estas relaciones difirieron entre los años de estudio (Tablas complementarias 4, 5, Figuras complementarias 6–9). Sin embargo, el efecto de la interacción entre el tamaño de la planta y la cubierta del dosel sobre las tasas vitales no formaba parte del modelo más parsimonioso (Tabla complementaria 4). Luego integramos estos modelos de regresión en modelos de proyección integral (IPM) estructurados por microhábitat. Los MIP son modelos mecánicos que permiten ampliar las observaciones de individuos individuales al nivel de la población. Al modelar los factores ecológicos que influyen en las tasas vitales (es decir, la supervivencia, el crecimiento y la reproducción), los MIP se pueden usar para predecir la dinámica y el crecimiento de las poblaciones influenciadas por factores de interés60,61. Aquí, el estado de la población de F. alnus en los IPM se describió simultáneamente por la distribución del tamaño de las plantas (Fig. 10 complementaria) y la ubicación de las plantas a lo largo del gradiente de cobertura del dosel (ver "Métodos").

Primero cuantificamos el efecto de la cubierta de dosel local sobre el crecimiento de la población de F. alnus (Fig. 1d). Para esto, modelamos el crecimiento de la población de F. alnus en varios puntos a lo largo del gradiente del dosel y asumimos que solo había dispersión por gravedad y que todas las semillas se depositarían en el mismo ambiente que sus padres. El crecimiento de la población disminuyó gradualmente con el aumento de la cobertura del dosel (Fig. 1d), de ser positivo (λ = 1,16, intervalo de predicción del 95 %: 1,02–1,22) en ambientes luminosos (cobertura del dosel = 66,3 %), a neutral (λ = 1,00, 0,96–1,08) en sitios con condiciones intermedias (cobertura de dosel = 79,9 %), a negativo (λ = 0,95, 0,89–1,00) en el bosque cerrado (cobertura de dosel = 90,7 %). Estos resultados caracterizan a F. alnus como un árbol sucesional dependiente de claros de bosques templados, en línea con estudios previos32,62. Luego usamos el MIP estructurado por microhábitat con dispersión por gravedad (Fig. 1d) para ponderar las tasas de crecimiento de la población de acuerdo con la abundancia relativa de los microhábitats a lo largo del gradiente del dosel en el bosque (Fig. 1c). El MIP ponderado y estructurado por microhábitat predijo que una población de F. alnus cuyas semillas solo se dispersan por gravedad disminuiría un 3 % cada año (λ = 0,97, 0,94–1,04).

En un siguiente paso, combinamos datos sobre las tasas vitales de las plantas, la extracción de frutos y la deposición de semillas en MIP estructurados por microhábitat explícitos de especies animales para modelar el efecto de la dispersión de semillas por animales en la población de F. alnus. Incrementamos la proporción de semillas dispersadas por animales en el IPM de 0% a 100% (ver "Métodos"). Analizamos dos escenarios. En el primer escenario, asumimos que F. alnus se encontraba a lo largo de todo el gradiente de la cubierta del dosel ("totalmente establecido" en la Fig. 2), como se observa en el bosque estudiado. Cuanto mayor era la proporción de semillas dispersadas por los animales, mayor era la tasa de crecimiento de la población. Cuando todas las semillas fueran dispersadas por animales, la población sería de tamaño constante (λ = 1,00), es decir, un aumento de λ de 0,025 ± 0,001 en comparación con una situación en la que todas las semillas fueran dispersadas por gravedad. En el segundo escenario, asumimos en el IPM que F. alnus solo ocurría en el bosque cerrado y dependía de la dispersión de semillas por parte de los animales para alcanzar el 50% de los microhábitats más brillantes ('colonización de brechas', Fig. 2). Como en el primer escenario, la dispersión animal aumentó el crecimiento de la población de F. alnus hasta λ = 1,00 si todas las semillas fueran dispersadas por animales. Sin embargo, el efecto positivo de la dispersión animal en comparación con la dispersión de semillas por gravedad (Δλ = 0.029 ± 0.001) fue 13.7% más fuerte que en el primer escenario. El efecto beneficioso de la dispersión de semillas por animales en ambos escenarios estuvo fuertemente relacionado con el efecto positivo del paso intestinal sobre la germinación de semillas (+70%)11 en los MIP.

El efecto de la dispersión de semillas por 20 especies animales en la tasa de crecimiento de la población de F. alnus en el bosque de Białowieża, este de Polonia. Se presentan dos escenarios: (1) Los individuos de plantas ocurren a lo largo de todo el gradiente del dosel ("totalmente establecido", línea discontinua corta) o (2) ocurren solo en bosques cerrados (el 50% de los microhábitats más oscuros, es decir, el 92.7% de los disponibles). área) y dependen, por lo tanto, de la dispersión de semillas animales para el establecimiento en los claros del bosque ('colonización de claros', línea discontinua larga). En una población 'totalmente establecida' que ocurre a lo largo del gradiente completo del dosel, la dispersión por gravedad y los frutos que dejan caer los animales pueden resultar en una regeneración exitosa de la planta donde el dosel no está cerrado. En comparación, la tasa de crecimiento de la población se reduce en una población de "colonización de brechas" si predomina la dispersión por gravedad, porque el establecimiento y el crecimiento de la planta se reducen mucho bajo un dosel cerrado. Cuando el 100 % de las semillas son dispersadas por animales, la distribución de las plantas en etapas estables a largo plazo y su distribución a lo largo de la cubierta del dosel es idéntica, al igual que la tasa de crecimiento de la población λ. Se calcularon intervalos de predicción (95 %) basados ​​en 500 bootstraps no paramétricos de datos de dispersión para el efecto de la proporción de semillas dispersadas en λ. Tenga en cuenta que la incertidumbre en el efecto de la dispersión de semillas resultó en diferencias extremadamente pequeñas en la tasa de crecimiento de la población de F. alnus.

Nuestros resultados muestran que la dispersión de semillas por animales puede ser especialmente beneficiosa para las poblaciones de F. alnus si se colonizan nuevos hábitats. Sin embargo, nuestros hallazgos pueden incluso subestimar el valor de la dispersión de semillas animales para la persistencia a largo plazo de las plantas en bosques dinámicos63,64. Estudiamos la dinámica poblacional de F. alnus solo en el transcurso de tres años y la estructura del dosel se mantuvo constante en el IPM. Cuando la sucesión del bosque conduce a la exclusión competitiva de F. alnus por parte de los árboles de sucesión tardía, la dispersión de semillas por parte de los animales hacia los claros del bosque recién creados es esencial para la persistencia a largo plazo de F. alnus. Los resultados confirman las conclusiones basadas en observaciones de la historia natural sobre la importancia del mutualismo de dispersión de semillas entre plantas y animales para la persistencia de la población y la dinámica del bosque6.

Para analizar cómo las especies animales individuales influyen en el crecimiento de la población de F. alnus, calculamos la eficacia de dispersión de semillas (SDE) de diferentes animales3. Como medida para SDE, usamos el cambio en el crecimiento de la población después de la pérdida de interacciones con un animal dispersor (es decir, déficit de interacción después de la pérdida de especies). Descubrimos que la pérdida de la dispersión de semillas por parte de algunas especies animales redujo la tasa de crecimiento de la población de F. alnus (Fig. 3a): la reducción fue más fuerte cuando S. atricapilla (−47.2%), T. merula (−10.1%) , E. rubecula (-5,5%) o T. philomelos (-3,0%) se perdieron. Por el contrario, la extinción de cada una de las otras 14 especies animales redujo el crecimiento de la población de F. alnus en menos del 1 % (lo que representa en conjunto el 33 % de toda la comunidad de frugívoros estudiada y el 70 % de los dispersores de F. alnus).

a Consecuencias proyectadas de la extinción de cada uno de los 20 animales frugívoros sobre la tasa de crecimiento de la población de F. alnus suponiendo un déficit total de interacción (es decir, las interacciones con un animal se pierden por completo). Las especies animales están en orden de importancia decreciente como dispersoras de F. alnus. A las especies animales representadas por el mismo color ("otros" frugívoros, consulte la Tabla complementaria 3) se les asignaron los mismos valores para la eliminación de semillas y para la deposición de semillas, lo que resultó en la misma estimación para la efectividad de la dispersión de semillas. b El 'paisaje' de la eficacia de la dispersión de semillas de las especies animales y la dispersión por gravedad de F. alnus. El eje y representa la cantidad de dispersión de semillas (es decir, la frecuencia de interacción relativa de cada especie animal con F. alnus) y el eje x representa la calidad de la dispersión de semillas (es decir, la probabilidad de que una semilla produzca una planta madura). cuando es dispersada por cierta especie animal). Las dos líneas verticales representan las consecuencias de la dispersión por gravedad exclusiva en los dos escenarios que se muestran en la Fig. 2 para la calidad de la dispersión de semillas. c La relación entre la eficacia de la dispersión de semillas (es decir, el cambio en el crecimiento de la población después de la pérdida de interacción) y la frecuencia relativa de interacción de diferentes especies animales con F. alnus. El código de colores en (b) y (c) es el mismo que en (a) y en la Fig. 1c. Media ± 95 % de intervalos de predicción basados ​​en 500 arranques de datos de dispersión.

Luego dividimos el SDE de las especies animales en las contribuciones de la cantidad y la calidad de la dispersión de semillas3 (Fig. 3b). Para estudiar el componente cuantitativo se utilizó la frecuencia relativa de interacción de cada especie animal con F. alnus. Para estudiar el componente de calidad, calculamos la probabilidad de que una semilla produzca una planta madura después de ser dispersada por una especie animal en particular (Figura complementaria 11). La calidad de la dispersión de la semilla es el resultado de la manipulación de la fruta y el paso intestinal de la semilla en la germinación de la semilla11, la deposición de la semilla por parte de los animales a lo largo del gradiente del dosel y el crecimiento de la planta hasta la edad adulta (Fig. 1). Descubrimos que la calidad de la dispersión de semillas difería significativamente entre las especies animales (Fig. 3b). El SDE de una especie animal estuvo fuertemente relacionado con la cantidad (Fig. 3c, ρ de Spearman = 0.99, p < 0.001) pero mucho menos con la calidad de la dispersión de semillas (ρ de Spearman = 0.21, p = 0.662).

La fuerte relación entre SDE y la frecuencia de interacción de los animales con F. alnus puede deberse a las siguientes razones no excluyentes entre sí: (1) pequeñas diferencias entre especies en los patrones de depósito de semillas, (2) pequeños efectos de la cubierta del dosel en las plántulas reclutamiento, (3) pequeños efectos de la dependencia de la densidad en el reclutamiento de plántulas, (4) baja depredación de semillas, (5) la suposición de que el paso a través del intestino de todos los dispersores tuvo el mismo efecto en la germinación de semillas.

Encontramos solo pequeñas diferencias en la deposición de semillas entre animales. Esto puede deberse al hecho de que las poblaciones de las distintas especies de dispersores tienen patrones de movimiento similares en el bosque de Białowieża15. Por el contrario, las fuertes diferencias en el uso del hábitat entre los animales pueden dar lugar a diferencias sorprendentes en la deposición de semillas12,14,26,56. Para probar la sensibilidad de la calidad de la dispersión de semillas a la variación en la deposición de semillas, simulamos patrones extremos poco realistas de deposición de semillas. Por ejemplo, simulamos que los animales dispersaban semillas exclusivamente en ambientes luminosos (Fig. 12 complementaria). Estos patrones de deposición extrema aumentaron las diferencias en la calidad de la dispersión de semillas entre los principales dispersores de dos a 23 veces. Sin embargo, las diferencias en la cantidad de dispersión de semillas aún eran mucho mayores (972 veces) que las diferencias en la calidad de la dispersión de semillas.

El efecto de las diferencias en la cobertura del dosel sobre el reclutamiento y la supervivencia de las plántulas fue bastante pequeño en comparación con lo que se ha encontrado en otros tipos de hábitats. La supervivencia al primer año de las plántulas de F. alnus disminuyó de c. 60% en ambientes luminosos (cobertura de dosel = 66,3%) a 20% en bosque cerrado (cobertura de dosel = 90,7%). Por el contrario, en ambientes que dan como resultado una supervivencia muy heterogénea de semillas o plántulas, la efectividad de la dispersión de semillas puede depender en gran medida de las pocas especies animales que dispersan semillas a microhábitats favorables27. Por ejemplo, en ambientes áridos como los desiertos, la mayoría de las plántulas sobreviven solo a la sombra de plantas nodrizas donde están protegidas del estrés por calor65, mientras que las semillas dispersadas por gravedad o depositadas por animales en áreas abiertas no contribuyen a la regeneración de plantas27 (pero ver refs. 66,67).

Se ha sugerido con frecuencia que la dispersión de semillas por parte de los animales es especialmente importante para escapar del aumento de la mortalidad cerca de plantas conespecíficas22,68,69. Como los animales difieren en su comportamiento y fisiología, algunas especies de animales depositan semillas con más frecuencia debajo de plantas conespecíficas que otras, lo que da como resultado diferencias pronunciadas en la calidad de la dispersión de semillas entre animales70,71. De acuerdo con esto, encontramos que la dispersión ineficiente de semillas por parte de animales debajo de adultos conespecíficos de F. alnus a lo largo del gradiente del dosel era frecuente (c. 63%), pero difería entre especies (Discusión complementaria 2, Figura complementaria 13). Sin embargo, no tomamos en cuenta la dependencia de la densidad en el IPM, porque no se encontró ninguna dependencia de la densidad en F. alnus72 (Discusión complementaria 2). Además, es probable que la dispersión secundaria de semillas por las hormigas o el agua en los bosques ribereños, como el bosque de fresnos y alisos en nuestra área de estudio, reduzca la incidencia de la dependencia de la densidad42.

La depredación de semillas por animales puede limitar fuertemente la calidad de la dispersión38,73. Sin embargo, la mayoría de los animales rara vez (o nunca) trituran las semillas de F. alnus. La baja depredación por parte de los animales contribuyó a las pequeñas diferencias en la calidad de la dispersión de semillas entre las especies animales. La única excepción fue Coccothraustes coccothraustes, que precedió al 80% de las semillas manipuladas y afectó negativamente el crecimiento de la población de F. alnus (Fig. 3).

Un metanálisis extenso reciente de más de 2500 experimentos mostró que el efecto positivo de un paso a través del intestino de los animales en la germinación de semillas es muy fuerte para las especies en regiones templadas (+70%)11. Este efecto se debió principalmente a la mejora de la germinación después de la eliminación de la pulpa durante el consumo de la fruta. Como los efectos del pasaje intestinal en la germinación de semillas no difieren mucho entre las especies animales11, usamos el mismo valor de parámetro para diferentes especies animales en los MIP. Por lo tanto, en última instancia, el componente de calidad con el mayor efecto sobre la efectividad de la dispersión de semillas en nuestro estudio no difirió entre las especies animales. Incluir la variación en los efectos del paso intestinal sobre la germinación de semillas en los MIP daría como resultado diferencias más fuertes en la calidad de la dispersión de semillas entre especies, pero no hasta el punto de compensar las diferencias en la frecuencia de interacción74.

Juntos, estos factores pueden explicar por qué las diferencias en la frecuencia de interacción entre las especies dispersoras suelen ser más pronunciadas que las diferencias en la calidad de la dispersión de semillas4. Incluso si un dispersor no es muy efectivo por interacción, por ejemplo, porque dispersa solo una pequeña proporción de semillas en microhábitats adecuados, esto puede compensarse numéricamente en exceso si interactúa con frecuencia con la planta4. Por lo tanto, las especies de aves comunes (p. ej., S. atricapilla y T. merula), que se encuentran entre las especies de aves más abundantes en los bosques templados europeos75 y que interactúan con mayor frecuencia con F. alnus, tienen el mayor impacto en el crecimiento de su población. Estas especies de aves también son cuantitativamente los dispersores de semillas más importantes para otras especies de plantas de frutos carnosos en el bosque de Białowieża51 y en toda Europa17. Por el contrario, muchas de las especies animales con un efecto insignificante sobre el crecimiento de la población de plantas eran especialistas forestales o raras. Como es probable que estas especies se pierdan primero en caso de impactos antropogénicos negativos, la dispersión de semillas puede ser relativamente resistente a la pérdida de especies52.

Las especies animales que actualmente no son funcionalmente importantes para la dispersión de semillas, pueden volverse importantes en condiciones futuras si asumen el papel de especies dispersoras en declive. En un segundo escenario, probamos si la comunidad animal puede mantener la efectividad de la dispersión de semillas cuando una de las cuatro especies dispersoras comunes se extingue, y la comunidad restante compensa la eliminación reducida de frutos (es decir, compensación de interacción de especies extintas). Nuestras simulaciones mostraron que los animales serían completamente capaces de compensar cuantitativamente las interacciones de los dispersores perdidos en el IPM, porque los desajustes morfológicos entre las plantas y sus dispersores rara vez ocurren a nivel de especie en plantas de frutos pequeños76,77.

En este escenario, encontramos que la extinción potencial de los principales dispersores de F. alnus (S. atricapilla, T. merula, E. rubecula y T. philomelos) fue bien amortiguada por la comunidad animal restante (Fig. 4, < 4% de pérdida funcional). Esto se debió a las pequeñas diferencias en la calidad de la dispersión de semillas entre los dispersores de mamíferos y aves observados anteriormente. Esto indica que podría no haber un dispersor de F. alnus cuya contribución al crecimiento de la población sea única78,79,80. Una alta redundancia en la dispersión de semillas podría ser un mecanismo útil para amortiguar la gran variación en la abundancia de especies animales individuales entre años o ambientes81,82. Además, indica que el recableado de interacciones por parte de especies introducidas en hábitats degradados puede conducir no solo a compensaciones estructurales83, sino también funcionales.

Consecuencias proyectadas de la extinción de cada uno de los cuatro animales frugívoros principales sobre el crecimiento de la población de F. alnus suponiendo una compensación completa de la interacción después de su pérdida (es decir, se pierde una especie, pero la comunidad animal restante compensa las interacciones). Media ± 95 % de intervalos de predicción basados ​​en 500 arranques de datos de dispersión.

Sin embargo, no investigamos cómo los cambios en la abundancia de una especie en particular influyen en la abundancia, el comportamiento y la deposición de semillas de otros animales84. Es probable que los efectos directos e indirectos de los cambios en el medio ambiente y las interacciones ecológicas asociadas con la pérdida de especies interrumpan los servicios de dispersión de semillas15,48. Muchas de las especies dispersoras con efectos débiles sobre el crecimiento de la población de F. alnus están especializadas en un tipo de dieta diferente a las frutas (p. ej., insectos). En su mayoría, los cuatro dispersores principales consumen cantidades significativas de frutas, ya que cambian su dieta a recursos de frutas una vez que están disponibles85,86. Además, antes de que se pierdan especies, el ambiente ha cambiado en su estructura y con ello la efectividad de las interacciones ecológicas15,87. Por lo tanto, se puede esperar que las preferencias dietéticas de los animales y la pérdida funcional críptica de las interacciones, en lugar de los desajustes morfológicos76, limiten la capacidad de las especies restantes para compensar las interacciones después de la pérdida de especies comunes en nuestro sistema de estudio. Además, la pérdida de ciertos animales podría afectar los procesos de población que están más allá del alcance de este estudio, por ejemplo, la expansión del rango32,88, el flujo de genes89 y la migración de plantas en respuesta al cambio climático17,18.

En las últimas décadas se han perdido más de 550 millones de aves en Europa75,90. Si bien las poblaciones de generalistas de hábitat y aves asociadas con paisajes agrícolas fueron las que más disminuyeron, las especies forestales también disminuyeron, pero en menor medida75,90,91. Las poblaciones de los tres dispersores clave en este estudio, E. rubecula (+21,9 millones), S. atricapilla (+54,9) y T. merula (+29,2), han aumentado durante el mismo período75. Los hallazgos de este estudio sobre la frecuencia de interacción de los animales dispersores ya pueden reflejar la compensación histórica de las interacciones que ha tenido lugar debido a los cambios en la comunidad animal en las últimas décadas. Sin embargo, los tres dispersores clave son migratorios y son cazados ilegalmente en la cuenca del Mediterráneo92. La falta de coordinación internacional y de implementación en el terreno de la conservación de especies migratorias93,94 hace que el mutualismo de dispersión de semillas de F. alnus en el bosque de Białowieża sea vulnerable a las presiones antropogénicas.

Proyectada a lo largo del ciclo de vida de F. alnus, la dispersión de semillas por parte de los animales tiene efectos positivos en el crecimiento de su población. El mutualismo de dispersión de semillas es relativamente robusto a la pérdida de una sola especie dispersora, porque la mayoría de las especies animales solo consumen pocas frutas, lo que las hace funcionalmente menos relevantes. Sin embargo, si los dispersores de semillas comunes disminuyen, la efectividad de la dispersión de semillas disminuirá considerablemente cuando la comunidad restante no pueda compensar cuantitativamente las interacciones ecológicas95. Además, concluimos que las diferencias en la frecuencia de la interacción entre los mutualistas suelen ser más pronunciadas que las diferencias en los efectos de la calidad de la interacción en los socios. Por lo tanto, la frecuencia de interacción puede ser un sustituto adecuado del efecto total de los mutualistas en sus socios4,96. Esto proporciona una base empírica para análisis a gran escala de interacciones cuantitativas en ecología evolutiva, de redes y basada en rasgos97,98,99. La importancia particular de la frecuencia de una interacción para su efectividad general encontrada en este estudio probablemente también sea válida para otros tipos de interacción mutualista (p. ej., polinización, control de plagas, interacciones hormiga-planta)100,101. Esto destaca el papel de las especies comunes y que interactúan con frecuencia para el funcionamiento del ecosistema a través de escalas espaciales y ecológicas102. Detener y revertir la continua disminución de la abundancia de animales, especialmente de especies comunes, es clave para reforzar la multifuncionalidad de los ecosistemas y conservar la biodiversidad.

Nuestro estudio tuvo lugar en el Bosque de Białowieża (Fig. 5) que cubre un área de c. 1500 km² a través de la frontera de Polonia y Bielorrusia. En la actualidad, los 630 km² de bosque de Polonia se dividen en el Parque Nacional de Białowieża (c. 105 km²) y los bosques gestionados por la silvicultura estatal. En un área de aproximadamente c. 48 km² del Parque Nacional de Białowieża, la interferencia humana ha sido mínima durante más de medio milenio y esa parte ha estado estrictamente protegida desde 1921, lo que la convierte en el bosque de tierras bajas mejor conservado de Europa. En contraste, desde la Primera Guerra Mundial, la tala comercial ha dado forma a más del 80% de la parte polaca del bosque que no es el parque nacional50,103. Los bosques de llanura aluvial de fresnos y alisos (comunidad de Fraxino-Alnetum) del bosque de Białowieża albergan una comunidad diversa de al menos quince especies de plantas leñosas y de frutos carnosos y al menos 41 especies de animales frugívoros. La comunidad de frugívoros consiste en paseriformes de cuerpo pequeño (p. ej., Sylvia atricapilla, Erithacus rubecula, Turdus merula), especialistas forestales (p. ej., Tetrastes bonasia) y mamíferos de diferentes tamaños (p. ej., Dryomys nitedula, Martes martes, Bison bonasus)51, 53,76.

Mapa que muestra la ubicación de los 17 sitios de estudio en el bosque de Białowieża, este de Polonia, y los estudios realizados en estos lugares. El mapa se basó en OpenStreetMap113 y se creó con QGIS114.

Todo el muestreo se llevó a cabo en 17 sitios de estudio en bosques de planicies inundables de fresnos y alisos tanto en la parte manejada (edad del rodal: c. 70 años, n = 11) como en la parte de crecimiento antiguo (edad del rodal: c. 100–150 años, n = 5) del Bosque de Białowieża. Debido a restricciones logísticas, evaluamos cada proceso importante para la demografía de F. alnus solo en subconjuntos de todos los sitios de estudio (Fig. 5, Tablas complementarias 1, 2): extracción de semillas (en 15 sitios), depósito de semillas (12 sitios) , reclutamiento de plántulas (4 sitios, de los cuales cada sitio constaba de 10 parcelas, cada una con tres subparcelas) y demografía de plantas (14 sitios). Nuestros sitios se distribuyeron en un área de c. 400 km², es decir, dos tercios de la parte polaca del bosque de Białowieża.

Frangula alnus Miller (Rhamnaceae) se distribuye desde Marruecos por la mayor parte de Europa hasta el oeste de Asia104. Crece como arbusto o como árbol pequeño en ambientes abiertos o en el sotobosque de bosques de sucesión media49. En los bosques de sucesión tardía, las plantas tolerantes a la sombra superan a F. alnus62, pero su crecimiento y regeneración pueden continuar en los claros del dosel105. En el bosque de Białowieża, F. alnus produce frutos desde finales de julio hasta octubre. Los frutos negros tienen un diámetro de 6,5–10,7 mm y contienen en promedio dos semillas con una masa de 21,2 mg (rango 10,3–36,0 mg)76. Las semillas son dispersadas principalmente por pequeños pájaros y mamíferos, y en segundo lugar por hormigas o agua42. Están fisiológicamente latentes y tanto la estratificación con luz como con frío mejoran la germinación49. Frangula alnus puede producir troncos laterales clonales y tiene la capacidad de volver a brotar después de la rotura49.

Para cuantificar la frecuencia de interacción de especies animales con F. alnus, personal de campo capacitado (17 observadores) registró la remoción de semillas y el manejo de frutos por parte de frugívoros en 15 sitios durante el período de fructificación en 2011 y 2012. Dependiendo de la disponibilidad de individuos en fructificación en el sitios de estudio, seleccionamos uno (en 2 sitios), dos (en 7 sitios) o tres (en 12 sitios) reproductores de F. alnus por año, 52 individuos en total (Tablas complementarias 1, 2). Los mamíferos frugívoros y las aves que visitaban a estos individuos fueron observados con binoculares desde tiendas camufladas en tres días separados por un período de 6 h a partir de la salida del sol, es decir, durante un total de 936 h de observación. Para cada especie de frugívoro, se registró el número de visitas, el número de frutas consumidas durante cada una de estas visitas y los detalles del manejo de la fruta. Diferenciamos entre tres tipos de manipulación de frutas: (i) tragar o quitar y (ii) dejar caer las frutas, y (iii) triturar las semillas. Al diferenciar entre tragar y triturar semillas (ver también 'modelos de proyección integral'), tomamos en cuenta los posibles efectos negativos de los animales que pueden actuar como depredadores o dispersores de semillas (p. ej., C. coccothraustes). En raras ocasiones, también observamos el picoteo de frutos (n = 22)76. Sin embargo, el picoteo de las frutas por lo general sirvió como sondeo exploratorio de las frutas y no resultó en la eliminación de las frutas. Por lo tanto, en este estudio, categorizamos el picoteo de frutas como un dispersor que visita un árbol reproductivo, pero que no maneja con éxito una fruta. Si grupos de frugívoros visitaban un árbol al mismo tiempo, registramos el número de visitas y nos enfocamos solo en el comportamiento de un individuo. En general, se observaron 1006 visitas de frugívoros y se observó con éxito si los frugívoros manipularon frutas o no en 766 de 821 casos (93,3%). Para obtener más detalles sobre los métodos para observar la extracción de frutos, consulte el estudio original51 que involucró a F. alnus.

Para cuantificar los patrones de deposición de semillas por parte de las especies animales a lo largo del gradiente del dosel en el bosque, recolectamos excrementos de frugívoros que contenían semillas de cualquier especie de la comunidad de plantas de frutos carnosos asociada en 12 sitios de estudio entre 2016 y 2018. En cada sitio de estudio, establecimos cinco transectos de 100 m separados por al menos 20 m. A lo largo de cada transecto, buscamos excrementos de animales dentro de franjas de 1 m de ancho a la izquierda y derecha de cada transecto, cubriendo un área total de 1000 m² por sitio de estudio. Los transectos fueron revisados ​​cada diez días durante la época de fructificación de la comunidad vegetal que va desde mediados de junio hasta mediados de octubre. Después de fuertes lluvias, la recolección de heces se detuvo durante dos días. En cada sitio de estudio, recolectamos excrementos once veces en 2016 y 2018 y nueve veces en 2017 debido a una temporada de fructificación más corta. Recolectamos todos los excrementos de aves con semillas de toda la comunidad de plantas con frutos carnosos para identificar al frugívoro en el laboratorio usando código de barras de ADN. Los excrementos de mamíferos se asignaron visualmente a las especies en el campo. Las semillas de excrementos de mamíferos se contaron en el campo o también se recolectaron para identificación genética. Las semillas de las muestras de heces se almacenaron a -20 °C el mismo día hasta que se usaron para la identificación de frugívoros en el laboratorio.

Para identificar las especies de frugívoros que habían depositado el excremento, seguimos el protocolo de código de barras de ADN de la ref. 14. La extracción de ADN y la amplificación por PCR se realizaron en el laboratorio de Ecología de la Conservación de la Universidad de Marburg (Alemania). Luego, las muestras de ADN se enviaron a LGC Genomics (Berlín, Alemania) o Macrogen Europe (Ámsterdam, Países Bajos) para la purificación y secuenciación del ADN. Las secuencias finales de ADN se editaron con CodonCode Aligner (versión 9.0.1, CodonCode Corporation) y las especies se identificaron mediante el sistema de identificación Barcode of Life (BOLD)106. Para el análisis solo usamos muestras cuyas secuencias tenían una similitud >98% con las secuencias registradas en BOLD. Identificamos con éxito la especie frugívora para c. 90% de nuestras muestras. Aunque aparentemente encontramos excrementos depositados por 'Meleagris gallopavo', evaluamos esto como poco realista porque no ocurre en el bosque de Białowieża y no incluimos el dispersor a nivel de especie ('Phasianidae'). Para obtener más detalles sobre los métodos para recolectar excrementos e identificar las especies de frugívoros, consulte el estudio original53 que involucró a F. alnus.

Para evaluar la probabilidad de que una semilla de F. alnus se convierta en una plántula, realizamos experimentos de reclutamiento durante cada año desde 2016 hasta 2018. Recolectamos frutos de al menos seis adultos, les quitamos la pulpa, secamos las semillas durante 48 h a temperatura ambiente y las mezclamos. En cada uno de los cuatro sitios de estudio establecimos 10 parcelas marcadas, y en cada una de estas parcelas establecimos subparcelas para los diferentes años de los experimentos de reclutamiento, 2016 (n = 40 parcelas), 2017 (n = 20, solo la mitad del número de parcelas ) y 2018 (n = 40). Sembramos 25 semillas por subparcela, es decir, 2500 semillas en total. Cada subparcela tenía un área de 50 cm × 50 cm y estaba al menos a 5 m de distancia del individuo reproductivo de F. alnus más cercano. De 2017 a 2019, revisamos las subparcelas experimentales para determinar la cantidad y el tamaño de las plántulas una vez al año en junio y luego rastreamos su destino como parte del estudio demográfico. Además, verificamos una vez si había plántulas emergentes de F. alnus en una subparcela de control junto a cada subparcela donde no habíamos sembrado semillas. Encontramos solo una plántula de F. alnus en estas parcelas de control, lo que indica que la entrada de semillas externas en nuestras parcelas de reclutamiento fue insignificante. No surgieron plántulas en el año en que se sembraron las semillas, lo que confirma que las semillas de F. alnus necesitan estratificación en frío antes de la germinación49. Para obtener más detalles sobre los métodos para estudiar el reclutamiento de plántulas, consulte el estudio original15 que involucró a F. alnus.

Para analizar la demografía de F. alnus, registramos la supervivencia, el crecimiento y la reproducción de individuos del árbol entre 2017 y 2019 en 14 sitios de estudio en el bosque de Białowieża. Elegimos al azar individuos de todos los tamaños en las parcelas de estudio y les colocamos etiquetas para poder reubicarlos a lo largo del período de estudio. Medimos el diámetro del tallo de los individuos marcados de F. alnus a nivel del suelo con un calibrador o con una cinta métrica. Contamos el número de frutos de árboles adultos antes del período principal de fructificación. Sin embargo, en c. En el 27% de los casos, evaluamos una planta más tarde en la temporada. Debido a que los animales habían comido algunas o incluso todas las frutas en ese momento, solo revisamos las sobras de frutas para ver si un individuo era reproductivo o no. A lo largo de este manuscrito, los individuos se clasifican como reproductivos si han producido al menos un fruto. Los individuos que produjeron solo flores, pero no semillas, no se consideraron reproductivos porque solo nos interesaba el resultado de la reproducción (es decir, la producción de propágulos). Medimos el diámetro de 65 de las 253 plántulas de primer año (26%). Para incluir plántulas en el análisis cuyos diámetros no se midieron, asignamos aleatoriamente a cada una de estas plántulas un diámetro basado en la distribución de tamaño de las plántulas medidas (media = 0,767 cm, sd = 0,269 cm, límite inferior = 0,380 cm). Una gran proporción de individuos de plantas no se pudo reubicar en cada censo porque las etiquetas a menudo se destruyeron (c. 10–20%). De los individuos perdidos, pudimos recuperar alrededor del 10% de los individuos en los siguientes años de estudio. Registramos la supervivencia y la muerte solo para los individuos que pudieron identificarse claramente a lo largo del período de estudio. En total, pudimos registrar las tasas vitales de 938 personas, de las cuales 341 se evaluaron una vez, 247 dos veces y 350 durante tres años consecutivos (después de la detección de valores atípicos, consulte los análisis estadísticos).

Para estudiar los efectos de la cubierta de dosel sobre la deposición de semillas, dividimos cada uno de los transectos de 100 m en cinco segmentos de 20 m. Cada excremento que se encontró a lo largo de estos transectos se asignó al segmento más cercano. Tomamos hasta seis fotos hemisféricas del dosel con una lente de ojo de pez a nivel del suelo a lo largo de los transectos en 2016 y 2017. Para estudiar los efectos de la cubierta del dosel en la demografía de las plantas, etiquetamos la mayoría de las plantas cerca de los transectos (dentro de una distancia de 10 m), y asignó a estos individuos al segmento más cercano de los transectos. Si los individuos de plantas estaban ubicados más lejos de los transectos, tomamos hasta tres fotos hemisféricas dentro de los 10 m de esas plantas de 2016 a 2019. Al mismo tiempo, también tomamos fotos en el centro de cada una de las 40 parcelas utilizadas para estudiar reclutamiento de plantas. Todas las fotos fueron tomadas durante el período de fructificación de la comunidad de plantas de frutos carnosos de junio a octubre. Las fotos hemisféricas se analizaron con DHPT 1.055 para calcular la proporción del área cubierta por el dosel en cada ubicación. Al comparar la cobertura del dosel derivada de fotografías tomadas en el mismo lugar en diferentes momentos, encontramos que la cobertura del dosel variaba considerablemente con el tiempo, lo que generaba una correlación débil entre los valores de la cobertura del dosel medidos en 2016 y 2017 en los mismos lugares (Discusión complementaria 3, Discusión complementaria Figura 14). Como consecuencia, no usamos estos datos para modelar la dinámica interanual del dosel del bosque64. En su lugar, usamos promedios locales de la cubierta del dosel (a lo largo de las estaciones y los años) como variables explicativas en los análisis de los patrones de deposición de semillas y las tasas vitales.

Recolectamos 3632 excrementos con 15,382 semillas (durante las temporadas 2016-2018) de la comunidad de plantas y frugívoros, de los cuales 375 excrementos contenían semillas de F. alnus (ver también ref. 53). La mayoría de los excrementos que contenían semillas de F. alnus procedían de las aves S. atricapilla (n = 232), T. merula (n = 55) y T. philomelos (n = 58), y otros 30 excrementos de la comunidad animal restante (Suplementario Tabla 3). El tamaño reducido de la muestra de excrementos con semillas de F. alnus solo nos permitió predecir los patrones de deposición de semillas de F. alnus para tres de los 20 dispersores. Para poder incluir las 17 especies animales restantes en los análisis, hicimos las siguientes suposiciones: (1) reunimos datos sobre la deposición de semillas de todos los animales en los sitios de estudio y los años en el bosque, asumiendo que no hubo diferencias temporales o espaciales en nuestra población. (2) No diferenciamos entre semillas depositadas debajo de adultos conespecíficos y en otros lugares, ya que el reclutamiento temprano de plántulas no se vio afectado por adultos conespecíficos (Discusión complementaria 1). (3) Asumimos que los frugívoros mostraron el mismo comportamiento y arrojaron excrementos en los mismos lugares a lo largo del gradiente del dosel, independientemente de si habían comido frutos de F. alnus o de una de las otras 15 especies de plantas que fructificaban al mismo tiempo. Por lo tanto, los excrementos con semillas de especies distintas de F. alnus se consideraron igualmente representativos de los patrones de deposición de los diferentes frugívoros a lo largo del gradiente del dosel, y se utilizaron para estudiar el patrón de deposición de semillas de F. alnus. Solo agrupamos heces con semillas de otras especies que se encontraron al mismo tiempo que heces con semillas de F. alnus en cada año (excepto M. martes, ver punto siguiente). (4) Encontramos excrementos de M. martes en los mismos microhábitats (principalmente los mismos troncos de árboles) a lo largo de los años de estudio. Este hallazgo puede explicarse por el comportamiento de M. martes de usar excrementos para marcar áreas de acción y comunicarse con otros individuos107. Con el fin de tener un tamaño de muestra suficientemente grande para analizar la deposición de semillas por parte de M. martes, agrupamos los excrementos que contenían semillas de plantas con frutos carnosos de todo el período de fructificación. (5) En nuestros IPM, analizamos el papel de los frugívoros raros por separado, pero los tratamos como funcionalmente iguales entre sí. Recopilamos todos los datos sobre la extracción de frutos y la deposición de semillas para frugívoros con <10 excrementos (Tabla complementaria 3), lo que puede haber enmascarado diferencias sutiles entre las especies de frugívoros contribuyentes. Sin embargo, el número de muestras aún era demasiado bajo para analizar la deposición de semillas por frugívoros raros (n = 20). Para incluir frugívoros raros en el análisis, incluimos excrementos de animales que no interactuaron directamente con F. alnus, pero depositaron semillas de otras plantas con frutos carnosos en los sitios donde se depositaron semillas de F. alnus. Asumimos que la deposición de semillas por parte de estos animales, que son potencialmente capaces de interactuar con F. alnus, fue igual a la de los dispersores raros de F. alnus (n = 16 excrementos de seis especies animales, Tabla complementaria 3). Solo al analizar la deposición de semillas de todas las especies por dispersores raros pudimos estimar la contribución de estos dispersores raros independientemente de la de los frugívoros que interactuaban con frecuencia con F. alnus. Asumimos que este enfoque no afectará cualitativamente los resultados del estudio, ya que las diferencias en la deposición de semillas por parte de los frugívoros no fueron muy pronunciadas (Fig. 1d). Además, las pequeñas diferencias en la deposición de semillas por especies de frugívoros no afectaron la calidad de la dispersión de semillas tan fuertemente como otros componentes (p. ej., depredación de semillas; Fig. 3b).

Sin embargo, en el transcurso de 3 años encontramos más de 500 excrementos con semillas de Sambucus nigra debajo de un solo árbol de esa especie, que producía más de 40 000 frutos cada año y atraía a muchos frugívoros. Las semillas depositadas debajo de este árbol de S. nigra afectaron fuertemente el patrón general de depósito de semillas de frugívoros cuando agrupamos los datos de depósito. Por lo tanto, solo usamos excrementos que contenían semillas de F. alnus del segmento transecto con el árbol S. nigra en los análisis. Usando este enfoque, analizamos 1729 muestras de heces y diferenciamos entre los patrones de deposición de semillas de seis especies animales y un grupo de especies que representan colectivamente dispersores raros ("otras especies"). Cada uno de los patrones de deposición se basó en un número mínimo de 30 muestras de heces (Fig. 1c, Tabla complementaria 3). Estimamos los patrones de deposición de semillas para todas las especies animales con base en los excrementos con semillas de toda la comunidad vegetal.

Para investigar la dinámica poblacional de F. alnus, utilizamos modelos de proyección integral (IPM)60,61. Usamos el diámetro del tallo (transformado log10 y luego estandarizado) a nivel del suelo como una variable de estado para el tamaño z y la cubierta de dosel continua y estandarizada c como una variable de estado continua para la cantidad de sombra. En el IPM, los individuos se caracterizaron por dos variables de estado continuas: su tamaño y el grado de cobertura del dosel en su ubicación. La transición del número de individuos n de tamaño z en el ambiente c en el tiempo t al número de individuos \({n}^{{\prime} }\) con tamaño \({z}^{{\prime} } \) en el entorno \({c}^{{\prime} }\) en el tiempo t + 1 viene dado por

Aquí \(P\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) describe la supervivencia, rotura y crecimiento de los individuos en función de su tamaño y su entorno, y \(F\ left({z}^{{\prime} },{c}^{{\prime} },z,c\right)\) describe la dispersión de semillas y el reclutamiento de F. alnus. Cuando las semillas son absorbidas por el animal x, la semilla dispersada adquiere una nueva ubicación a lo largo del gradiente del dosel c. Por el contrario, cuando las semillas se dispersan solo por gravedad o cuando el animal x deja caer la fruta debajo de árboles conespecíficos, las semillas no se transferirán a nuevos lugares y, por lo tanto, permanecerán bajo la misma cubierta de dosel c en la que se produjeron.

Usamos el enfoque de 'núcleo acumulativo' (o 'bin-to-bin') para integrar numéricamente el MIP, ya que se ha demostrado que funciona mejor para especies longevas y de crecimiento lento que la 'regla del punto medio' comúnmente utilizada61,108. En la integración, U se fijó en 1,1 veces el límite superior y L en 0,9 veces el límite inferior de los rangos de tamaño y dosel observados dentro del bosque. Agregamos probabilidades con valores más pequeños o más grandes que los límites de las matrices a las clases externas para evitar el desalojo. Discretizamos el árbol-IPM en clases de tamaño de 100 × 100 con tamaños (estandarizados) z que van desde -2.86 a 2.36, correspondientes a un diámetro de tallo de 0.06 cm y 89.68 cm, respectivamente. Esta resolución en las clases de tamaño dio como resultado estimaciones sólidas de las tasas de crecimiento de la población (λ), ya que la cuadruplicación del número de clases de tamaño apenas afectó las estimaciones de λ (<0,001). Los límites de la matriz no se correspondían con el diámetro mínimo (0,2 cm) y máximo observado (18,6 cm; altura = 9 m) de F. alnus. Para mantener el tiempo computacional de los IPM dentro de los límites factibles, dividimos el gradiente del dosel en diez segmentos igualmente grandes. La cobertura de dosel (estandarizada) osciló entre −4,279 y 2,178, lo que corresponde a un rango de cobertura de dosel del 64,8 % en ambientes iluminados al 92,1 % en ambientes oscuros.

La transición de la población de F. alnus se basó en las siguientes ecuaciones:

En la ecuación. (2a), \(S\left(z,c\right)\) modela la supervivencia y \(G\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) modela el crecimiento hasta el tamaño \({z}^{{\prime} }\) como una función del tamaño de planta individual z y el dosel c. Sin embargo, el crecimiento de F. alnus es complejo y algunos de los individuos grandes de F. alnus se rompieron aleatoriamente de un año al siguiente. La mayoría de estos individuos murió, lo cual está cubierto por la función de supervivencia, pero unos pocos individuos, generalmente grandes (n = 17 durante tres años) sobrevivieron a la rotura ya que tenían un pequeño tronco lateral antes de la rotura o pudieron volver a brotar. El diámetro de estos individuos rotos se redujo fuertemente en el tiempo t + 1. Por lo tanto, dividimos el crecimiento de F. alnus en dos procesos: Eq. (2a) describe el crecimiento de F. alnus para individuos que sobrevivieron a \(S\left(z,c\right)\) y no se rompieron con la probabilidad \(1-B\left(z\right)\). La ecuación (2b) modela la probabilidad de sobrevivir \(S\left(z,c\right)\) y romper B(z), y la distribución de tamaño \(R\left({z}^{{\prime} } ,z\right)\) de individuos rotos después de rebrotar. Sin embargo, este evento fue muy raro y, debido al bajo tamaño de la muestra, B(z) y \(R\left({z}^{{\prime} },z\right)\) eran solo una función del tamaño y se mantuvieron constantes entre años y diferentes copas.

Nuestro kernel de fecundidad para F. alnus incluyó un modelo para frutos consumidos (Ec. (2c)), un modelo para frutos caídos (Ec. (2d)) y un modelo de gravedad independiente de frugívoros (Ec. (2e)). Ecuación (2c), Ec. (2d), y la ecuación. (2e) están condicionados entre sí. Cada una de estas ecuaciones se puede subdividir en tres partes independientes que tienen lugar cronológicamente en la naturaleza: producción de frutos, dispersión de semillas y reclutamiento a la etapa de plántula. La primera parte describe el número de frutos producidos por F. alnus y está dada por la probabilidad de reproducirse \({f}_{{repr}}\left(z,c\right)\) y el número de frutos \( {f}_{{fruta}}\left(z,c\right)\) en función del tamaño y la cobertura del dosel. La segunda parte describe el proceso de dispersión de semillas por parte del frugívoro x hacia el dosel c. Aquí, \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) es la proporción de frutos dispersados ​​por los animales en la población. Si asumimos que los frugívoros eliminan todas las frutas, entonces se aplica \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 1 y la fecundidad es solo una función de la ecuación. (2c) y la ecuación. (2d). Sin embargo, cuando la contribución relativa general de la dispersión animal a la fecundidad disminuye hasta un punto en el que los animales no dispersan semillas (\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 0), la función de gravedad (Ec. (2e)) se vuelve más importante a medida que (\(1-{f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\)) aumenta. Por lo tanto, \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) puede interpretarse como la proporción de extracción de frutos por parte de la comunidad animal. La suma de la ecuación. (2c) y la ecuación. (2d) es la contribución de la dispersión de semillas por un frugívoro al crecimiento de la población (véase también la ecuación (3)). \({f}_{{rel}.{{{{\mathrm{int}}}}}.{freq}}(x)\) es la frecuencia relativa de interacción de los frugívoros con F. alnus. La frecuencia de interacción se calculó como el producto del número de visitas, la probabilidad de manipular una fruta durante una visita y el número medio de frutas que se manipulan cuando se manipula alguna fruta. Describe el componente de cantidad de la efectividad de la dispersión de semillas3. \({f}_{{nocrush}}\left(x\right)\) es la probabilidad de que una fruta no sea aplastada por frugívoros x y por lo tanto no destruida, \({f}_{{consumida}}\left (x\right)\) es la probabilidad de que una fruta sea consumida condicionada a que no sea triturada, \(1-{f}_{{consumida}}\left(x\right)\) es equivalente a la probabilidad de que una fruta que cae debajo de un adulto conespecífico, fseed es el número medio de semillas por fruta, \({f}_{{deposición}}\left({c}^{{\prime} },x\right)\) es la probabilidad de que una semilla se deposite a lo largo del gradiente del dosel c dentro del bosque. La tercera parte de la Ec. (2c), ecuación. (2d) y la ecuación. (2e) describe el reclutamiento de plántulas; \({f}_{{reclutar}}\) es la probabilidad por semilla de producir una plántula en el primer año después de la dispersión, \({f}_{{recfruit}}\) es el factor por el cual \({ f}_{{reclutar}}\) se inhibe si las plántulas se reclutan a partir de semillas dentro de una fruta (−70%, ver ref. 11), es decir, cuando las frutas no se comen pero caen o se dejan caer debajo de los árboles parentales, y \ ({f}_{{dist}}\left({z}^{{\prime} }\right)\) es la distribución de tamaño de las nuevas plántulas en el tiempo t + 1.

Tenga en cuenta que modelamos la dispersión de semillas por todas las especies animales que potencialmente dispersan semillas (Tabla complementaria 3). Esto significa que también incluimos la dispersión de semillas por parte de animales granívoros que preceden a la mayoría de las semillas (p. ej., Coccothraustes coccothraustes). Sin embargo, corregimos el efecto de la dispersión de sus semillas por el de la depredación al incluir \({f}_{{nocrush}}\) en el modelo. El dosel c en la definición de \({f}_{{repr}}\) y \({f}_{{fruit}}\) se refiere al entorno del árbol reproductivo. Como los frutos que dejan caer los frugívoros (ecuación (2d)) o que se dispersan por gravedad (ecuación (2e)) no cambian de posición a lo largo del gradiente del dosel, el dosel c también se refiere al entorno de las semillas de los frutos que caen o se dispersan por gravedad (es decir, c′ = c). En cambio, en la Ec. (2c), el dosel \({c}^{{\prime} }\) en la definición de \({f}_{{deposición}}\) se refiere al nuevo entorno en el que se deposita la semilla después de ser absorbido por el frugívoro x, y por lo tanto representa el efecto del transporte de semillas de un ambiente a otro.

El modelo de proyección integral ('IPM') se utilizó por primera vez para calcular el SDE de la dispersión por gravedad mediante el cálculo de las tasas de crecimiento de la población local (λ) a lo largo del gradiente del dosel, suponiendo que todos los individuos solo se encontraban en un entorno determinado y que solo se produce la dispersión por gravedad. Estos MIP locales describen el crecimiento de las poblaciones de F. alnus sin dispersión de semillas entre microhábitats (Fig. 1c). Luego, los MIP locales se ponderaron por la abundancia relativa de los microhábitats a lo largo del gradiente del dosel en el bosque y se sumaron para calcular la tasa de crecimiento de la población (λ) sin dispersión de animales. Para calcular el efecto de la dispersión animal de semillas en la tasa de crecimiento de la población, aumentamos gradualmente la importancia de la dispersión animal de semillas en los IPM (al aumentar \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) de 0 a 1) y calculó la tasa de crecimiento de la población. También investigamos los efectos de la dispersión de semillas animales durante la colonización de microhábitats favorables ('colonización de brechas'). Asumimos que F. alnus no estaba presente en los claros del bosque, definidos como el 50% de los ambientes más brillantes a lo largo del gradiente del dosel en el bosque. Calculamos el IPM, pero dividimos los núcleos P y F en dos partes: (i) una parte que modeló el crecimiento de la población a lo largo de todo el gradiente del dosel en función de la dispersión de los animales, y (ii) otra parte que modeló el crecimiento de la población para caídas y caídas. frutas dispersadas por gravedad solo en los ambientes 50% más oscuros. A medida que eliminamos el 50 % de los entornos más brillantes del gradiente del dosel (es decir, el 7,3 % de todos los microhábitats disponibles), aumentamos la abundancia relativa del 50 % de los entornos más oscuros de modo que los valores sumaban 1. Somos conscientes de que esto es un enfoque simple para investigar el efecto de la dispersión de semillas durante la colonización. En el mejor de los casos, el efecto de la dispersión de semillas por animales se modela a lo largo del tiempo31. Sin embargo, no pudimos rastrear los cambios en la estructura del dosel del bosque a lo largo del tiempo (Discusión complementaria 3), lo que nos impidió estudiar el efecto de la dispersión de semillas durante la sucesión del bosque64.

Los IPM se usaron además para calcular la efectividad de la dispersión de semillas de las diferentes especies de frugívoros3. Aquí, definimos la efectividad de la dispersión de semillas de los frugívoros como el cambio en la tasa de crecimiento de la población de F. alnus luego de la pérdida de una especie dispersora. Esto implicaba que, cuando se perdía un dispersor, las semillas se dispersaban por gravedad (es decir, déficit de interacción). La proporción de semillas dispersadas originalmente por el frugívoro x perdido y dispersadas por gravedad en su lugar fue:

Luego, restamos estos componentes de gravedad específicos de frugívoros (ecuación (3)) de sus efectos de dispersión específicos de frugívoros en el núcleo F (ecuación (2c) y ecuación (2d)). En estos IPM, nos aseguramos de que los animales dispersaran todas las frutas al establecer \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) en 1. Sin embargo, la relación entre el crecimiento de la población de F alnus y la proporción de semillas dispersadas por los animales no fue lineal y la pendiente de la curva disminuyó con el aumento de la proporción de semillas dispersadas (Fig. 2). Una consecuencia de la forma de la curva es que las poblaciones de plantas con poca dispersión se beneficiarán más de la dispersión adicional de sus semillas por parte de los animales que aquellas poblaciones cuyas semillas ya están dispersas en gran proporción.

Para investigar la redundancia y la complementariedad de la dispersión de semillas por parte de los frugívoros, modelamos el potencial de compensación de la interacción por parte de la comunidad animal restante tras la pérdida de una especie de frugívoro. Para hacerlo, aumentamos la frecuencia de interacción relativa de la comunidad animal restante con la de los dispersores perdidos, de modo que la proporción total de frutos eliminados sumaba 1 nuevamente. Debido a que este paso fue computacionalmente extenso, modelamos la compensación de interacción solo para los cuatro dispersores principales.

La efectividad de dispersión de semillas del frugívoro x tiene un componente de cantidad y calidad3: para el componente de cantidad, usamos la frecuencia de interacción relativa de un frugívoro con F. alnus. Para el componente de calidad, usamos la probabilidad de supervivencia de una semilla hasta la edad de la primera reproducción como medida cuando es dispersada por un frugívoro. Esta última se calculó mediante una cadena de Markov, en la que la reproducción era un estado absorbente además de la mortalidad61. La probabilidad de supervivencia de una semilla de F. alnus hasta la edad de la primera reproducción después de haber sido manipulada y dispersada por especies frugívoras x está dada por

que es la suma de la probabilidad de que una semilla produzca una planta madura a partir de frutos consumidos (Ec. (4a)) y frutos caídos (Ec. (4b)). La probabilidad de que una semilla produzca una planta madura estuvo condicionada a la dispersión de semillas por el frugívoro x, el tamaño inicial de las plántulas z0 y la cobertura del dosel \({c}^{{\prime} }\). Aquí, \({l}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) describe la probabilidad de que una plántula sobreviva hasta que haya producido frutos al menos una vez, y es una modificación de las fórmulas presentadas en la ref. 61. Una derivación más detallada de \({{l}}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) se proporciona en Métodos complementarios 1.

Analizamos el efecto de la cobertura del dosel y el año sobre el reclutamiento de plántulas en F. alnus con modelos mixtos lineales generalizados con el número de plántulas que se reclutaron en primavera y el número de semillas no reclutadas en la misma parcela como variable de respuesta. Incluimos la identidad de las parcelas dentro de los sitios como un factor aleatorio. En estos modelos, usamos un enlace logit y una distribución de error binomial beta para tener en cuenta la sobredispersión.

Para analizar los efectos del año de estudio, el tamaño de los individuos, la cobertura del dosel del bosque y su interacción en las tasas vitales de F. alnus, utilizamos el año de estudio, el diámetro del tallo estandarizado transformado en log10 y la cobertura del dosel estandarizado como factores fijos y sitio como un factor aleatorio (consulte las Tablas complementarias 4, 5). Además, agregamos tamaño² como término en estos modelos para probar las relaciones no lineales. Sin embargo, muchas marcas se perdieron en el campo, lo que dificultó la reubicación de individuos de F. alnus con el tiempo. A menudo, por lo tanto, dos o más individuos diferentes se clasificaron incorrectamente como el mismo individuo, lo que resultó en transiciones de crecimiento anormales (p. ej., aumentos o disminuciones en el diámetro de >10 cm). Para reducir la probabilidad de incluir datos falsos, identificamos posibles valores atípicos usando 2,24*desviación estándar de los residuos estudentizados del modelo global de crecimiento de plantas como umbral109. Eliminamos 55 de las 1002 transiciones de individuos de plantas del conjunto de datos (c. 5.4% del total de transiciones): ya sea por completo, si tenían valores claramente erróneos (n = 14), o dividiendo los registros de individuos individuales en los de dos o más. individuos más independientes (n = 41).

Para analizar el efecto del año, el tamaño y la cobertura del dosel sobre las probabilidades de supervivencia, rotura y fructificación, utilizamos un enlace logit y una distribución de error binomial. En el análisis del número de frutos se utilizó un enlace logarítmico, una distribución de error de Poisson e incluimos un efecto aleatorio de nivel de observación. Para encontrar el modelo más parsimonioso para los análisis de supervivencia, crecimiento, probabilidad de fructificación y número de frutos, el modelo global y los modelos de siete componentes se clasificaron de acuerdo con el criterio de información de Akaike imparcial de muestra pequeña (AICc, Cuadros complementarios 4, 5, Figuras complementarias 3, 4), utilizando el paquete R MuMIn versión 1.43.17110. Como el tamaño de muestra fue muy bajo en los análisis de rotura y rebrote, analizamos únicamente los efectos de tamaño (lineal) en los modelos binomiales de rotura, y de tamaño y tamaño² (lineal y cuadrático) en los análisis de crecimiento de individuos rebrotados. En los análisis de rebrote, modelamos aún más la varianza en función del tamaño y el tamaño² (Tabla complementaria 4, Figura complementaria 8). Utilizamos el paquete R glmmTMB versión 1.1.258 y el programa R versión 4.1.159. Los valores de P se obtuvieron con una prueba de Wald-χ² usando el R-package car versión 3.0-11111. El rendimiento de todos los modelos se evaluó utilizando el paquete R DHARMa versión 0.4.3112.

El cambio en la tasa de crecimiento de la población después de la pérdida de una especie dispersora (es decir, el déficit de interacción) se utilizó como medida de la eficacia de la dispersión de semillas3. Para probar si la efectividad de la dispersión de semillas de los animales estaba relacionada con la cantidad o la calidad de la dispersión de semillas, utilizamos las correlaciones de rango de Spearman. Sin embargo, utilizamos en parte los mismos parámetros para calcular la cantidad (remoción de la fruta) y los componentes de calidad (comportamiento de manejo de la fruta, deposición de semillas) para las especies animales (ver Fig. 1, Tabla complementaria 3). Esto resultó, por ejemplo, en contribuciones iguales de las especies animales al crecimiento de la población para las cuales había pocos datos disponibles (Apodemus flavicollis, Cervus elaphus, Dryomys nitedula, Phasanidae desconocido, Prunella modularis, Sus scrofa, ver Fig. 3a). Para evitar la pseudo-replicación, calculamos las correlaciones entre SDE y la cantidad y calidad de la dispersión de semillas con dos conjuntos de especies animales. Para el primer conjunto, usamos seis dispersores por separado y combinamos todos los demás (n = 7, vea la Fig. 1c). Para el segundo conjunto usamos 13 especies por separado y combinamos el resto (n = 14, ver Fig. 3a). Las correlaciones cualitativamente no se vieron afectadas en su signo o magnitud por el número de especies animales diferenciadas o por el tipo de análisis de correlación (Spearman vs. Pearson). Nos referimos a los resultados de las correlaciones de rango de Spearman con n = 14 a lo largo del estudio.

Utilizamos bootstrapping para examinar la incertidumbre en la demografía. Diferenciamos entre la incertidumbre que surge de las observaciones de diferentes individuos de plantas (en adelante, "incertidumbre de crecimiento") y la incertidumbre que surge de las diferencias en el proceso de dispersión (en adelante, "incertidumbre de dispersión"). Para modelar la incertidumbre del crecimiento, volvimos a muestrear las observaciones de individuos de F. alnus en cada sitio en cada año del conjunto de datos, con reemplazo. Para modelar la incertidumbre de la dispersión, volvimos a muestrear 500 veces las observaciones de remoción, deposición de semillas y reclutamiento de plántulas con reemplazo. Los demás parámetros se mantuvieron constantes. El número de réplicas para cada combinación de año y sitio en los datos de arranque fue el mismo que en el conjunto de datos de campo. Además, nos aseguramos de que cada especie de dispersor estuviera presente en cada muestra de arranque. Calculamos 500 IPM utilizando el conjunto de datos de arranque y calculamos la incertidumbre como un intervalo de predicción del 95 % para cada proceso demográfico. La estructura de las fórmulas del IPM se mantuvo constante para las tasas vitales, es decir, utilizamos las estimaciones de parámetros del modelo más parsimonioso (Tablas complementarias 4, 5) en todos los IPM con los datos de arranque.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los conjuntos de datos generados durante el estudio actual están disponibles en el repositorio digital Dryad, https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq.

El código R generado durante el estudio actual está disponible en el repositorio digital Dryad, https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq.

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Los autores reconocen que recibieron financiación de la Fundación de Investigación Alemana (FA925/10-1, FA925/10-2, BE 6041/1-1, SCHA 2085/1-2) en apoyo de esta investigación. Estamos profundamente en deuda con los numerosos y entusiastas voluntarios que apoyaron nuestro trabajo: Julius Angebauer, Ines Bischofberger, Leonie Braasch, Tessa Brandtner, Lea Dieminger, Levin Freitag, Amelie Hager, Elysia Hassen, Sabrina Hüpperling, Vincent Kramer, Wiebke Krug, Hanna Konrad , Tewannakit Mermagen, Nico Meyer, Simon Ostermann, Hannah Sunder-Plassmann, Frieder Thaler, Sophia Thiele, Zeynep Türkyilmaz, Martin Stankalla, Stella Weiß. Agradecemos a la administración del Parque Nacional de Białowieża, a las administraciones forestales de Białowieża, Hajnówka y Browsk, y a las autoridades polacas (Ministerio de Medio Ambiente, GDOS [Dirección General de Conservación del Medio Ambiente de Polonia, Varsovia] y RDOS [Dirección Regional de Conservación del Medio Ambiente, Białystok] ) por el permiso para realizar investigaciones en el bosque de Białowieża. Damos las gracias a Esther Meißner y Marcel Becker de asistencia técnica. Agradecemos a Shripad Tuljapurkar y dos revisores anónimos por sus comentarios constructivos sobre versiones anteriores del manuscrito.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Universidad de Marburg, Departamento de Biología, Ecología de la Conservación, Marburg, Alemania

Finn Rehling, Jan Schlautmann, Hubert Fassbender, Lina Waldschmidt, Nina Farwig y Dana G. Schabo

Universidad de Marburg, Departamento de Biología, Ecología Animal, Marburg, Alemania

encontrar Rehling

Universidad de Radboud, RIBES, Nijmegen, Países Bajos

Eelke Jongejans

NIOO-KNAW, Departamento de Ecología Animal, Wageningen, Países Bajos

Eelke Jongejans

Centro Senckenberg de Investigación sobre Biodiversidad y Clima de Fráncfort, Fráncfort, Alemania

jorg albrecht

Universidad de Varsovia, Facultad de Biología, Estación Geobotánica de Białowieża, Białowieża, Polonia

Bogdan Jaroszewicz

Universidad de Marburg, Departamento de Biología, Ecología Vegetal, Marburg, Alemania

Matthies Diethart

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FR contribuyó a la conceptualización, metodología, investigación, análisis formal, visualización, redacción del borrador original, revisión y edición; EJ contribuyó a la conceptualización, metodología, investigación, análisis formal, revisión, supervisión; JS contribuyó a la conceptualización, metodología, revisión de escritura y edición; JA contribuyó a la conceptualización, metodología, revisión de escritura y edición; HF contribuyó a la metodología, revisión de escritura y edición; BJ contribuyó a la administración del proyecto, revisión de escritura y edición; DM contribuyó a la investigación, revisión de escritura y edición; LW contribuyó a la metodología, revisión de escritura y edición; NF contribuyó a la conceptualización, investigación, revisión y edición de escritura, supervisión, adquisición de fondos; DGS contribuyó a la conceptualización, investigación, revisión y edición de escritura, supervisión, adquisición de fondos.

Correspondencia a Finn Rehling.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Shripad Tuljapurkar y a los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales de manejo: Eoin O'Gorman y Luke R. Grinham. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Reimpresiones y permisos

Rehling, F., Jongejans, E., Schlautmann, J. et al. Los dispersores de semillas comunes contribuyen más a la persistencia de un árbol de frutos carnosos. Común Biol 6, 330 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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Recibido: 06 julio 2022

Aceptado: 02 de marzo de 2023

Publicado: 27 de marzo de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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